UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA

PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E DESENVOLVIMENTO TECNOLÓGICO

PROGRAMA DE RESIDÊNCIA MULTIPROFISSIONAL EM ÁREA DE

SAÚDE

Késya de Freitas Pereira

Dopplerfluxometria das artérias aorta, umbilical e cerebral média de fetos caninos

como método de avaliação do estresse fetal

Belém, 2017

Késya de Freitas Pereira

Dopplerfluxometria das artérias aorta, umbilical e cerebral média de fetos caninos

como método de avaliação do estresse fetal

Trabalho de conclusão da Residência

apresentando à Coordenação do Programa

de Residência Multiprofissional em Área de

Saúde em Medicina Veterinária, da

Universidade Federal Rural da Amazônia.

Orientada: Késya de Freitas Pereira

Orientador: Prof. Dr. Leandro Nassar

Coutinho

Belém, 2017

Pereira, Késya de Freitas

Dopplerfluxometria das artérias aorta, umbilical e cerebral média

de fetos caninos como método de avaliação do estresse fetal / Késya

de Freitas Pereira. – Belém, 2017.

35 f.

Monografia (Residência Multiprofissional em Área Profissional de

Saúde em Medicina Veterinária) – Universidade Federal Rural da

Amazônia, 2017.

Orientador: Dr. Leandro Nassar Coutinho.

1. Cadelas 2. Cadelas – Dopplerfluxometria 3. Cadelas – Fetos

caninos 4. Fetos caninos – Estresse I. Coutinho, Leandro Nassar,

(orient.) II. Título.

CDD – 636.7

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS ................................................................................................................... 6

LISTA DE TABELAS .................................................................................................................. 7

LISTA DE ABREVEATURAS E SIGLAS .................................................................................. 8

RESUMO ...................................................................................................................................... 9

ABSTRACT .....................................................................................Erro! Indicador não definido.

1. INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 11

2. OBETIVOS ........................................................................................................................ 13

2.1 Geral ........................................................................................................................... 13

2.2 Específicos .................................................................................................................. 13

3. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ......................................................................................... 14

3.1 Hemodinâmica materno-fetal e sofrimento fetal .................................................... 14

3.2 Princípios físicos da ultrassonografia Doppler ....................................................... 15

3.2.1 Doppler Colorido ................................................................................................. 16

3.2.2 Doppler Pulsado .................................................................................................. 16

3.2.3 Doppler Triplex ................................................................................................... 16

3.3 Índices vasculares ...................................................................................................... 17

3.4 Ultrassonografia gestacional .................................................................................... 17

3.4.1 Ecobiometria ....................................................................................................... 19

3.4.2 Hemodinâmica fetal ............................................................................................ 20

4. METODOLOGIA ............................................................................................................. 22

4.1 Animais ....................................................................................................................... 22

4.2 Avaliação ultrassonográfica ..................................................................................... 22

4.2.1 Avaliação da hemodinâmica ............................................................................... 24

4.3 Avaliação estatística .................................................................................................. 26

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO .................................................................................. 27

6. CONCLUSÃO ................................................................................................................... 31

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................ 32

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. A- Aparelho ultrassonográfico modelo Mindray Z6 Vet; B- Transdutor

Microconvexo 6C2P (5-8,5 MHz); C- Transdutor Linear 7L4P (6,5-10 MHz); ............ 22

Figura 2. Posicionamento do animal em decúbito dorsal e decúbito lateral direito para

realização de exame ultrassonográfico. .......................................................................... 23

Figura 3. Imagem representativa da avaliação da frequência cardíaca fetal por meio do

Doppler Pulsado de feto canino com 7 semanas de gestação. ........................................ 23

Figura 4. A- Mensuração do Diâmetro Biparietal (DBP); B- Torácico (DT); C-

Abdominal (DA); D- Comprimento Femoral; ................................................................ 24

Figura 5. A- Imagem representativa da área de avaliação ultrassonográfica do tórax de

de feto canino, aos 7 semanas de gestação. A- Identificação do Arco Aórtico (seta) em

Modo-B e Modo Doppler Colorido (B). ......................................................................... 25

Figura 6. Imagens representativas da avaliação hemodinâmica fetal de um feto canino

aos 6 semanas de gestação. A, C e E: Modo – B da Aorta e Artérias Umbilical e

Cerebral média indicadas pelas setas; B, D e F: evidenciando o traçado espectral das

respectivas artérias .......................................................................................................... 25

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Índices Índice vasculares da Artéria Aorta, Umbilical e Cerebral Média em fetos

caninos, durante a 7ª e 8ª semana de gestação .................................................................. 18

Tabela 2. Valores médios, desvio padrão e número de fetos para os parâmetros

dopplerfluxométricos .............................................................................................................. 25

LISTA DE ABREVEATURAS E SIGLAS

bpm : Batimento por minuto

CF : Comprimento femoral

CRL : Crown rump length

DA : Diâmetro abdominal

DBP : Diâmetro biparietal

DT : Diâmtro torácico

EDV : End diastolic velocity

IP : Índice de pulsatilidade

IR : Índice de resistividade

MHz : Megahertz

PSV : Peak systolic velocity

RESUMO

Dopplerfluxometria das artérias aorta, umbilical e cerebral média de fetos caninos como

método de avaliação do estresse fetal

O acompanhamento ultrassonográfico pré-natal de cadelas é fundamental para a

condução segura da gestação. A Dopplefluxometria enriquece o exame

ultrassonográfico, possibilitando a aquisição de informações hemodinâmicas materno-

fetais importantes para avaliação do estresse fetal. Considerando a importância da

dopplerfluxometria na obstetrícia veterinária, o objetivo desse estudo é avaliar a

aplicabilidade da técnica na rotina pré-natal avaliando o estresse fetal, além de

identificar os parâmetros dopplerfluxométricos da aorta, artéria umbilical e cerebral

média de fetos caninos no terço final da gestação. Foram avaliados trinta fetos de oito

cadelas quanto a frequência cardíaca, organogênese e índices de resistividade (IR) e

pulsatilidade (IP) das artérias citadas. Os dados foram analisados através do programa

GraphPad Prisma 4™, para obtenção das médias e desvio padrão dos índices. Fetos

que obtiveram frequência cardíaca normal apresentaram média e 240,47 ± 9,63 (bpm),

apresentando índices vasculares para as artérias estudadas dentro da normalidade. Fetos

com bradicardia, considerados em estresse, obtiveram frequência cardíaca média de

205,33 ± 4,98 (bpm), e apresentaram valores acima da normalidade para IR 1,68 ± 0,27

e IP e 0,82 ± 0,03 da artéria umbilical. Conclui-se que a Dopplefluxometria é uma

técnica aplicável no monitoramento gestacional de cadelas, por meio da análise dos

índices vasculares da aorta, artéria cerebral média e umbilical. Além de sugerir a

representatividade dos índices vasculares da artéria umbilical como indicador precoce

de sofrimento fetal.

11

1. INTRODUÇÃO

O acompanhamento gestacional ultrassonográfico no pré-natal de cadelas é

fundamental, tanto primíparas com das que já possuem histórico de problemas

gestacionais (LEITE, 2003), já que o satisfatório desenvolvimento fetal é resultado de

múltiplos fatores: genéticos, gestacionais, nutricionais e ambientais (LAWLER, 1995).

Mesmo sendo ferramenta fundamental, que possibilita não só o acompanhamento

gestacional como auxilia no reconhecimento de afecções materno-fetais (TEIXEIRA,

2002), acompanhamento ultrassonográfico pré-natal na medicina veterinária ainda é

subestimado e negligenciado pela grande parcela dos tutores de animais.

A condução de um cuidadoso pré-natal, tento a ultrassonografia como

ferramenta aliada, possibilita como resultado final uma gestação segura (LEITE, 2003).

A ultrassonografia é uma ferramenta versátil, tendo sua aplicabilidade englobando a

obstetrícia veterinária, o atendimento clínico-cirúrgico, a definição de diagnósticos, a

avaliação da saúde na rotina clínica, o desenvolvimento de pesquisas reprodutivas em

diversas espécies, entre outros. Além da versatilidade, a ultrassonografia apresenta

baixo custo operacional, além de ser considerada segura, pois não é invasiva, e não

utiliza radiação ionizante (SEIER, 2000; PAPP e FEKETE, 2003; BELTRAME et al.,

2010).

A ultrassonografia convencional é considerada uma ferramenta indispensável

na reprodução animal, pois além de possibilitar a o diagnóstico precoce da gestação,

permite o estudo do desenvolvimento fetal e sua adequada maturação, e permite a

avaliação da viabilidade fetal. Apesar disso, esse modo de processamento

ultrassonográfico apresenta limitações na avaliação da hemodinâmica corporal,

avaliação essa, fundamental no acompanhamento gestacional (OLIVEIRA, 2013).

Nesse sentindo, o avanço tecnológico dos modos de processamento

ultrassonográfico e o advento do Doppler Triplex possibilitou a ampliação de

informações adquiridas através do exame ultrassonográfico. Antes, o bem-estar do feto

canino era avaliado na rotina, com base em movimentos fetais e batimentos cardíacos

(MIRANDA e DOMINGUES, 2010), atualmente, com o uso do Doppler Triplex pode-

se obter conhecimento acerca do tipo, direção e velocidade do fluxo sanguíneo, gerando

informações hemodinâmicas mais precisas e úteis na avaliação gestacional (OLIVEIRA,

12

2013), como por exemplo em gestações patológicas, na detecção de anormalidades

antes de que hajam alterações da frequência cardíaca fetal (BLANCO et al., 2001).

A circulação da aorta e umbilical fetal dependem da atividade do coração e do

desenvolvimento da placenta do concepto. As alterações percebidas através do Doppler

Tríplex fornecem informações sobre a inconformidade dos vasos fetais, podendo ser

apontadas como importantes indicadores de morte fetal e neonatal, além de ajudar a

indicar o melhor momento para intervenções cirúrgicas em fetos com sofrimento

(NAUTRUP, 1996; MADAZLI et al., 2001; DI SALVO et al., 2006; BLANCO et al.;

2009; GIANNICO et al., 2015).

Considerando a importância da dopplerfluxometria na obstetrícia veterinária e

suas múltiplas aplicabilidades, o objetivo desse estudo é avaliar a aplicabilidade da

técnica na rotina pré-natal, além de identificar os parâmetros vasculares e possíveis

alterações destes, no terço final da gestação em cadelas.

13

2. OBETIVOS

2.1 Geral

Avaliar os parâmetros dopplerfluxométricos da aorta, artéria umbilical e cerebral

média de fetos caninos no terço final da gestação.

2.2 Específicos

Avaliar a execução da técnica dopplerfluxométrica e sua aplicabilidade na rotina

obstétrica.

Identificar alterações hemodinâmicas nos índices dos vasos estudados.

Avaliar o estresse fetal por meio da dopplerfluxometria.

14

3. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

3.1 Hemodinâmica materno-fetal e sofrimento fetal

A implantação embrionária em cães inicia-se por volta dos dias 16 a 18 após a

concepção e completa-se até o dia 23 da gestação, sendo observado que entre os dias 22

e 23 há invasão do trofoectoderma placentário no endométrio dando início da formação

da placenta (THATCHER et al., 1994). A placenta se caracteriza como um órgão

transitório complexo e funcional, que no decorrer de seu desenvolvimento apresenta

diferentes modificações. Desse modo, o crescimento e a sobrevivência do feto são

inteiramente dependentes da placenta, que é responsável pelas trocas fisiológicas entre

mãe e feto (JUNQUEIRA e CARNEIRO, 2004).

Quanto ao número de camadas entre o feto e a mãe, a placenta dos caninos é

classificada como endotélio-corial (ROBERTS, 1986). Pela disposição dessas camadas

ao redor do feto, a placenta de cadelas é denominada de zonaria, que envolve

inteiramente o feto, e nas suas margens são observados os hematomas marginais

(MIGLINO et al., 2006), que resulta de hemorragia materna quando a invasão do

trofoblasto no endométrio uterino. Estes hematomas desempenham papel fundamental

na nutrição do feto através do sangue materno (AMBRÓSIO, 2009).

O processo de formação e desenvolvimento placentário é caracterizado por

extensiva angiogênese, tanto na parte materna quanto na fetal e é seguida por acentuado

aumento no fluxo sanguíneo uterino e umbilical. Um dos eventos iniciais que ocorre

durante o desenvolvimento embrionário e placentário é o estabelecimento de circulações

funcionais materno-fetais. As trocas placentárias se intensificam na segunda metade da

gestação, por conta do crescimento acentuado de leitos vasculares placentários e do

aumento do fluxo sanguíneo umbilical e uterino (REYNOLDS e REDMER, 1995).

O sangue materno vindo da placenta é rico em oxigênio e nutrientes, através do

ducto venoso ele é encaminhado para o fígado do feto. Parte do fluxo sanguíneo segue

pela veia cava inferior até chegar em átrio direito, e através do forame oval grande parte

é direcionada ao átrio esquerdo. O sangue que flui para ventrículo esquerdo é ejetado

para aorta ascendente. O sangue presente no ventrículo direito é ejetado para artéria

pulmonar, e grande parte do fluxo desvia-se dos pulmões para a aorta descendente

15

através do canal arterial, seguindo a distribuição sanguínea por todo corpo do embrião,

retornando a placenta através das artérias umbilicais (MOORE, 2004; DUMM, 2006).

Durante o período gestacional ocorrem distintas alterações fisiológicas que

estão relacionadas a ventilação e a hemodinâmica materno-fetal, podendo afetar o feto

diretamente através de seus efeitos sobre o fluxo sanguíneo (HALL et al., 2001). A

capacidade funcional placentária está correlacionada com bem-estar fetal (REYNOLDS

et al., 2010), desse modo o aumento da resistência vascular uterina ou a redução do

fluxo sanguíneo uterino afetando a circulação fetal podem ser usados como apontadores

de risco gestacional, e estão relacionados com retardo no crescimento fetal, perda

gestacional precoce, hipertensão materna e sofrimento fetal (HARRINGTON et al.,

1997; SILVA et al., 2011).

Somente a ultrassonografia bidimensional não possibilita a avaliação das

características vasculares materno-fetais, sendo necessário o emprego do Doppler, o que

permite uma avaliação em tempo real da hemodinâmica materna e fetal de vasos, tais

como aorta, umbilical, e média cranial (BASCHAT et al., 2000; DI SALVO et al.,

2006; FELICIANO 2013 et al., 2013b).

3.2 Princípios físicos da ultrassonografia Doppler

O modo Doppler é uma ferramenta recentemente introduzida na rotina

veterinária, em meados da década de 80, que permite a obtenção de informações em

tempo real, sobre variados aspectos hemodinâmicos (MEDEIROS et al., 2004;

CARVALHO et al, 2008 a; SILVA et al., 2011).

A dopplerfluxometria é o estudo não invasivo da hemodinâmica corporal,

sendo capaz de avaliar presença, velocidade e direção do fluxo sanguíneo em diversos

órgãos. A técnica tem como princípio básico o efeito Doppler, descrito em 1842 por

Christian Doppler, no qual se verifica a alteração da frequência das ondas sonoras

refletidas quando o objeto refletor se move em relação uma fonte de onda sonora

(transdutor) (CERRI e ROCHA, 1993; NEPUCEMO et al., 2015).

Dessa forma, a diferença entre a frequência emitida pelo transdutor e a

recebida através de ecos de retorno é conhecida como deslocamento de frequência

16

Doppler e, quanto maior é essa variação, maior é a velocidade do alvo móvel. Quando o

objeto refletor se direciona ao transdutor, o deslocamento é positivo e o eco terá uma

frequência mais alta, e vice-versa. Nos vasos sanguíneos as hemácias se comportam

como corpos refletores (NYLAND e MATTON, 2005; CARVALHO, 2009).

3.2.1 Doppler Colorido

O Doppler colorido é um modo de processamento ultrassonográfico que

possibilita a demarcação dos vasos sanguíneos em uma escala de cores dentro de uma

área demarcada, de acordo com a presença do fluxo sanguíneo, sua quantidade e

velocidade, permitindo a visibilização de vasos de pequeno calibre, que antes não eram

vistos na ultrassonografia convencional. A aquisição dessas novas informações através

da técnica são especialmente importantes no terço inicial da gestação, onde existem

pequenas distâncias entre os vasos fetais. (MURTA; BATISTUTA; CUNHA FILHO,

2002).

3.2.2 Doppler Pulsado

O Doppler pulsátil ou espectral, por meio de um cristal piezelétrico gera pulsos

em intervalos regulares de tempo e o sinal refletido é recebido entre os intervalos de

tempo dos pulsos emitidos. A diferença dos sinais emitidos e recebidos é comparada,

gerando um gráfico em ondas, sendo variável de acordo com a velocidade de hemácias

em um intervalo de tempo, além disso, os sinais resultantes apresentam-se

simultaneamente de forma audível, cuja intensidade do som é diretamente proporcional

à velocidade do fluxo (CERRI & ROCHA, 1993, MURTA; BATISTUTA; CUNHA

FILHO, 2002; CARVALHO, 2008a).

3.2.3 Doppler Triplex

O Doppler Triplex consiste na união da ultrassonografia em modo – B,

Doppler colorido e pulsado. Esse modo e processamento permite uma avaliação

quantitativa e qualitativa do fluxo sanguíneo, por gerar informações a respeito da

17

presença, direção e tipo de fluxo do vaso estudado (SZATMÁRI; SÓTONYI; VÖRÖS,

2001; CARVALHO, 2008b).

Por meio do modo – B os vasos são detectados e avaliados quanto ao seu

diâmetro, em seguida, com uso do Doppler colorido é possível determinar a direção do

fluxo sanguíneo nos vasos, sendo marcados por cores diferentes de acordo com sentindo

do fluxo, e por fim, o através do uso do Doppler pulsado em um determinado segmento

do vaso, é gerado um gráfico representativo das características hemodinâmicas ali

presentes (CARVALHO e ADDAD, 2004; CARVALHO et al., 2008b; WOOD et al.,

2010).

3.3 Índices vasculares

A ultrassonografia Doppler representa um avanço na prática obstetrícia por

permitir uma avaliação quantitativa e qualitativa das condições da hemodinâmica

materno-fetal de forma não-invasiva (RIBEIRO, 2008), possibilitando a obtenção de

outras informações como os chamados índices Doppler, que podem auxiliar na

identificação de alterações vasculares diversas (BLANCO et al., 2009). Os principais

parâmetros hemodinâmicos são, a velocidade de pico sistólico (PSV), velocidade

diastólica final (EDV), índice de pulsatilidade (IP) e índice de resistividade (IR).

Os IR e IP proporcionam informações a respeito da resistência ao fluxo

sanguíneo, e tem como origem a relação entre pico sistólico e diastólico final (IR) e a

relação entre os picos e a velocidade média (NOVELLAS et al., 2007). O IP relaciona

velocidades sistólica e diastólica à velocidade média. O IR está relacionado a resistência

vascular, sendo alto na vasoconstrição e baixo na vasodilatação (DI SALVO et al.,

2006).

3.4 Ultrassonografia gestacional

A ultrassonografia é um método confiável para diagnóstico de gestação em

pequenos animais (HECHT, 2011) e apresenta inúmeras vantagens, pois se mostra

preciso e seguro, sendo inócuo à mãe e aos fetos (PAPP & FEKETE, 2003), além de

permitir a avaliação da viabilidade fetal, o acompanhamento da organogênese, a

18

detecção de enfermidades e/ou malformações, a determinação da idade gestacional e

previsão da data de parto (CASTRO et al., 2011).

A confirmação de gestação se dá após a visualização das vesículas gestacionais

no interior do útero (FREITAS e SILVA, 2008), por volta do 17° ao 19° dias de

gestação, sendo caracterizadas ultrassonograficamente como estruturas esféricas e

anecóicas (LUZ et al., 2005). A detecção do embrião, propriamente dito, varia entre 22

a 25 dias, sendo caracterizado como uma estrutura hiperecogênica homogênea, separada

da parede uterina, se projetando para o interior da vesícula gestacional, não sendo

possível ainda a diferenciação das estruturas embrionárias, porém é possível a

mensuração do comprimento do feto (ENGLAND, 1998).

A partir de então tem-se a visibilização da agamogênese embrionária, onde

diferentes estágios do desenvolvimento fetal são detectados à ultrassonografia com o

decorrer da gestação (CARVALHO, 2014), sendo que aos 28 dias já é possível observar

a formação da cabeça e do corpo do feto (FREITAS e SILVA, 2008). Podem-se

observar por volta de 22 a 24 dias as camadas da placenta na parede uterina, e entre 27 e

30 dias pode-se observar a placenta com aspecto zonário, entre o feto e as paredes do

útero (ENGLAND et al, 2003). A camadas do saco vitelínico podem ser observadas

entre os dias 25º ao 28º e as membranas alantoidianas do dia 27º ao 31º (KEALY,

2000).

A atividade cardíaca do embrião canino pode ser observada por volta dos 24-25

dias, e a atividade motora aos 28 dias (Cruz et al., 2003). Em seguida, no 46º dia de

gestação, é possível detectar as câmaras cardíacas que se mostram com aspecto

anecóico (Fig. 3) (SAMPAIO, 2002; FELICIANO et al, 2007).

Conforme England (1998), a diferenciação do parênquima hepático do tecido

pulmonar é possível próximo de 38 a 42 dias de gestação. A regiões torácica e

abdominal são separadas por uma linha hiperecogênica entre as duas cavidades que

representa o diafragma. Com o avanço da gestação, em 90% dos casos o parênquima

pulmonar se torna mais ecogênico em relação ao fígado, e ainda nessa fase pode-se

visibilizar estômago e bexiga como áreas focais anecogênicas de diâmetro variável

(YEAGER et al., 1992; SAMPAIO 2002).

19

O esqueleto fetal pode ser identificado a partir do 30º dia, onde já é possível

delimitar o crânio apresentando discreta calcificação. As estruturas ósseas são

reconhecidas por interfaces hiperecóicas formadoras de sobre acústica. Observa-se

primeiro a mineralização do crânio, sendo seguido pela coluna e membros (NYLAND

& MATTOON, 2002, CASTRO, 2006).

Por volta dos 39 aos 45 dias de gestação pode-se visualizar os rins, com

aspecto inicial hipoecogênico e pelve anecogênica, com a evolução da gestação esses

órgãos adquirem um aspecto semelhante aos rins de um animal adulto, já com completa

diferenciação entre as regiões cortical e medular (CARVALHO, 2014). As alças

intestinais são consideradas um dos últimos achados ultrassonográficos da gestação,

podendo observar peristaltismo entre o 57° e o 63° dias, sendo este um sinal indicativo

de uma gestação a termo (ZAMBELI e PRATI, 2006).

3.4.1 Ecobiometria

De acordo com Miranda & Domingues (2010), a ecobiometria é uma

importante técnica de estudo das estruturas gestacionais e avaliação anatômica dos fetos

ao longo do desenvolvimento. Além disso, possiblita a previsão da data do parto com

antecedência sendo extremamente útil na clínica reprodutiva, principalmente para

animais com cópulas múltiplas ou com data de cobertura incerta, fornecendo subsídios

para clínicos tomarem a decisão em relação à realização da cesariana em um momento

seguro, principalmente para aumentar a expectativa de sobrevivência de filhotes (KIM

et al, 2007).

Através da ultrassonografia é possível estimar a idade gestacional, com a

utilização de medições fetais e avaliação do avanço do desenvolvimento dos órgãos. Os

métodos de mensuração são realizados de acordo com o tamanho do animal e a fase

gestacional. No início da gestação, entre 19 e 37 dias, onde já se pode identificar o

concepto e as demais estruturas gestacionais, as medidas realizadas são, o diâmetro do

saco gestacional, diâmetro uterino externo, ou comprimento cabeça-nádega (CRL -

Crown Rump Length) (NEPUCEMO et al, 2015).

O diâmetro torácico (ENGLAND, 1990), abdominal (LUVONI e BACCA,

2006) e comprimento femoral (JABIN et al, 2007; TEIXEIRA et al, 2009) também

20

podem ser utilizados para determinar a idade gestacional. Nas gestações superiores a 37

dias outros tipos de mensurações podem auxiliar, como o diâmetro corpóreo do feto e o

diâmetro biparietal, sendo este a ferramenta mais precisa em gestações acima de 40 dias

(NEPUCEMO et al, 2015).

3.4.2 Hemodinâmica fetal

A dopplerfluxometria para a análise de mudanças nas características do fluxo

vascular durante a gravidez é de extrema importância para a avaliação do

desenvolvimento e bem-estar fetal, podendo ser útil no diagnóstico precoce de gestação

anormal antes que outros sinais ultrassonográficos apareçam (MIRANDA E

DOMINGUES, 2010).

A circulação aórtica e umbilical fetal dependem da atividade cardíaca do

concepto e do desenvolvimento placentário. As formações de ondas obtidas através do

Tríplex Doppler fornecem informações sobre a alteração da conformidade dos vasos

fetais. Por volta da 5ª e 6ª semana de gestação, observa-se altos valores de IP e IR,

indicando alta resistência vascular na placenta canina. O desenvolvimento completo do

coração e da placenta fetal leva à diminuição da resistência e, portanto, à diminuição

dos índices na aorta e na artéria umbilical, chegando aos valores mais baixos cerca de

24 horas antes do parto (Tab. 1) (NAUTRUP, 1998; DI SALVO et al., 2006;

GIANNICO et al., 2015).

Tabela 1. Índices vasculares da Artéria Aorta, Umbilical e Cerebral Média em fetos

caninos, durante a 7ª e 8ª semana de gestação.

Semana Gestacional Índices 7ª 8ª

Aorta IP 1.62 1.64

IR 0.9 0.88

Umbilical IP 1.49 1.25

IR 0,84 0,75

Média Cranial IP 1,31 1,02

IR 0,69 0,63

Legenda: IP = índice de pulsatilidade; IR = índice de resistividade;

Adaptada de DI Salvo et al., (2006) e Feliciano et al., (2013b).

21

O conhecimento dessa dinâmica vascular pode ajudar a predizer o momento do

parto, e auxiliar na tomada de decisões de quando fazer intervenções na gestação

(GIANNICO et al., 2015). O fluxo umbilical e os aspectos hemodinâmicos da aorta dos

fetos podem ser importantes indicadores de morte neonatal (MADAZLI et al., 2001).

Alterações dessa hemodinâmica materno-fetal, detectadas pelo Doppler, podem apontar

problemas de aporte sanguíneo, trazendo prejuízos ao bem estar do feto, como relato

por Nautrup (1996), onde uma formação atípica de onda ao Doppler das artérias

uteroplacentárias, foi correlacionada com feto subdesenvolvido, vindo este a óbito nos

primeiros dias de vida, e em modelo canino experimental de gestação anormal, proposto

por Blanco et al.; (2009), sugerindo que o IR da artéria uterina também poderia ser um

preditor de gravidez comprometida e aborto iminente nesta espécie.

22

4. METODOLOGIA

4.1 Animais

Foram avaliados trinta fetos de oito cadelas gestantes (primíparas e pluríparas),

com média de idade de quatro anos, clinicamente saudáveis, de raças variadas, no

período de agosto de 2016 a fevereiro de 2017, oriundas de proprietários da cidade de

Belém e região metropolitana, que procuraram espontaneamente o Setor de Diagnóstico

por Imagem do Hospital Veterinário Professor Mário Dias Teixeira - HOVET (UFRA),

para diagnóstico e/ou acompanhamento ultrassonográfico no terço final da gestação,

entre o 6ª e 8ª semanas.

4.2 Avaliação ultrassonográfica

O exame ultrassonográfico foi conduzido com aparelho Mindray Z6 Vet,

equipado com transdutores multifrequenciais, modelos Microconvexo 6C2P (5-8,5

MHz) e Linear 7L4P (6,5-10 MHz) (Fig. 1), sendo a frequência escolhida de acordo

com porte do animal. Realizou-se ampla tricotomia abdominal e utilizou-se gel

ecográfico como agente de contato para o transdutor ultrassonográfico. As cadelas

foram contidas e posicionadas em decúbito lateral ou dorsal, de acordo com a

necessidade e adaptação ao exame (Fig. 2).

A B C

Figura 1. A- Aparelho ultrassonográfico modelo Mindray Z6 Vet; B- Transdutor

Microconvexo 6C2P (5-8,5 MHz); C- Transdutor Linear 7L4P (6,5-10 MHz);

Fonte: <mindray.com>

23

Figura 2. Posicionamento do animal em decúbito dorsal e decúbito lateral direito para

realização de exame ultrassonográfico.

Foram avaliados de dois a seis fetos por fêmea. Para cada feto, foi inicialmente

realizada a avaliação da viabilidade fetal por meio da frequência cardíaca fetal,

utilizando o Doppler Pulsado (Fig. 3), e a identificação das estruturas em modo-B, com

o objetivo de avaliar a idade gestacional e a organogênese, por meio da mensuração do

diâmetro biparietal (DBP), torácico (DT), abdominal (DA), e mensuração do

comprimento femoral (CF) (Fig. 4).

Figura 3. Imagem representativa da avaliação da frequência cardíaca fetal por meio do

Doppler Pulsado de feto canino com 7 semanas de gestação.

24

Figura 4. A- Mensuração do Diâmetro Biparietal (DBP); B- Torácico (DT); C-

Abdominal (DA); D- Comprimento Femoral;

4.2.1 Avaliação da hemodinâmica

Para a avaliação vascular, utilizou-se a técnica Triplex Doppler, primeiramente

localizando-se os vasos a serem estudados em modo-B e em sequência, fez-se uso do

Doppler colorido, observando o preenchimento completo do vaso a ser analisado, para

aplicação do Doppler Pulsado, sendo o volume da amostra posicionado na região central

do vaso (Fig. 5). Foram coletados pelo menos três ciclos consecutivos de velocidades e

amplitudes similares.

A aorta foi identificada e examinada na região torácica, após o arco aórtico,

paralela a veia cava caudal. A artéria umbilical foi identificada de forma livre entre

abdômen fetal e a placenta, e a artéria cerebral média foi identificada ao corte

transversal do crânio fetal (Fig. 6).

Os valores de índices vasculares foram calculados de modo automático por

meio do software presente no aparelho ultrassonográfico, sendo o IR = (Pico de

Velocidade Sistólica – Velocidade Diastólica Final)/ Pico de Velocidade Sistólica; e IP

= (Pico de Velocidade Sistólica – Velocidade Diastólica Final)/ Velocidade Média do

Ciclo. O ângulo de insonação admitido para obtenção dos índices foi entre 0º e 60º.

25

Figura 5. A- Imagem representativa da área de avaliação ultrassonográfica do tórax de

de feto canino, aos 7 semanas de gestação. A- Identificação do Arco Aórtico (seta) em

Modo-B e Modo Doppler Colorido (B).

Figura 6. Imagens representativas da avaliação hemodinâmica fetal de um feto canino

aos 6 semanas de gestação. A, C e E: Modo – B da Aorta e Artérias Umbilical e

Cerebral média indicadas pelas setas; B, D e F: evidenciando o traçado espectral das

respectivas artérias

26

4.3 Avaliação estatística

Os dados foram analisados através do programa GraphPad Prisma 4™, para

obtenção das médias e desvio padrão, afim de comparar os índices vasculares com os

valores estabelecidos por DI Salvo et al., (2006) e Feliciano et al., (2013b).

27

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Para os 30 fetos avaliados os valores dopplerfluxométricos estão representados

na tabela abaixo.

Tabela 2. Valores médios, desvio padrão e número de fetos caninos para os parâmetros

dopplerfluxométricos

Parâmetros Aorta (n) Umbilical (n) Média Cranial

IP 2,21 ± 0,67 (20) 2,07 ± 0,88 (21) 1,48 ± 0,8 (3)

IR 0,91 ± 0,03 (20) 0,87 ± 0,06 (21) 0,7 ± 0,05 (3)

Legenda: n = número de fetos; IP = índice de pulsatilidade; IR = índice de resistividade.

A média para os valores obtidos de frequência cardíaca de 24 dos 30 fetos foi

de 240,47 ± 9,63 bpm, valores dentro da normalidade e similares aos encontrados por

Oliveira (2013) com média de 229,8 ± 10,71 e Gil (2015). Para esses animais, IR e IP

das artérias avaliadas estavam dentro da normalidade e foram valores baixos,

semelhantes aos encontrados por Nautrup (1998), DI Salvo et al., (2006) e Feliciano et

al., (2013a) (Tab. 2), devido a maior perfusão com o avanço no crescimento do

concepto (NAUTRUP, 1998; DI SALVO et al., 2006; FELICIANO et al., 2013a;

GIANNICO et al., 2015).

5.1 Aorta

Dos fetos avaliados, 6 dos 30 fetos apresentavam bradicardia, com frequência

média de 206,8 ± 4,11 bpm, chegando a valores mínimos de 202 e 208 bpm em fetos

com 59 e 63 dias, respectivamente, evidenciando sofrimento fetal, onde frequências

entre 180 e 220 bpm apontam sofrimento fetal moderado, e valores abaixo de 180 bpm

apontam sofrimento fetal grave (ZONE e WANKE, 2001). Sabendo-se que os

movimentos fetais e que a frequência cardíaca sofre grande variação nas 72h que

antecedem o parto (GIL, 2015), com tendência a diminuição de seus parâmetros como

resultado do estresse fetal e da hipóxia na gestação canina, espera-se que, por

consequência da hipóxia, o coração como órgão vital seja afetado (JOHNSON, 2008;

GIL, 2015).

28

A queda dos parâmetros dopplefluxométricos é esperada no terço final da

gestação (NAUTRUP, 1998), acontecimento comprovado em estudo conduzido por

Feliciano et al., (2013b), no acompanhamento ultrassonográfico pré-natal de cadelas

saudáveis, observou-se progressiva queda dos valores de IR e IP da aorta entre a 5ª e 8ª

semana de gestação, assim como constatado por DI Salvo et al., (2006), onde quedas

significativas dos índices foram observadas entre a 6ª e 7ª semana gestacional.

Essa dinâmica decrescente dos índices se dá pela intensificação da circulação

materno-fetal para suprir a alta demanda dos órgãos vitais, como cérebro e coração, e

dos órgãos da cavidade abdominal durante o desenvolvimento fetal (NAUTRUP, 1998;

COSTA et al., 2005; MIRANDA e DOMINGUES, 2010). No estudo realizado em 2013

por Oliveira, verificou-se que os IR e IP referentes à aorta fetal não demonstram

diferença estatística entre os fetos com frequência cardíaca normal quando comparados

com animais apresentado bradicardia. A autora sugere não ser possível propor a

aplicação isolada dos parâmetros hemodinâmicos da aorta para diagnóstico de

alterações gestacionais em fetos com baixa frequência cardíaca. Assim como verificado

por Blanco et al., (2011), onde não houve diferenças estatísticas dos valores

hemodinâmicos da aorta entre gestações normais e anormais.

5.2 Artéria Umbilical

Para os animais apresentando bradicardia, obteve-se valores médios de 1,68 ±

0,27 para IR e 0,82 ± 0,03 para IP da artéria umbilical, sendo acima do encontrado por

Nautrup (1998) e DI Salvo et al. (2006) e semelhantes aos encontrados por Oliveira

(2013) em seu estudo dopplefluxométrico de fetos com bradicardia, onde sugere que

valores acima de 1,6 para IP e 0,7 para IR umbilical podem ser indicativos de

sofrimento, reafirmando assim que esses parâmetros vasculares podem contribuir para a

determinação precoce do sofrimento fetal canino, e serem utilizados para determinar o

momento ideal de intervenções cirúrgicas. Oliveira (2013) obteve correlações positivas

significativas (p < 0,05) entre os IR e IP da artéria umbilical e da veia cava caudal,

salientando assim a importância destas variáveis para diagnóstico de alterações

gestacionais. Em estudo realizado por Freitas et al., (2016) comparando IR e IP de fetos

normais e fetos apresentando anomalias: hidropsia fetal, hidrocefalia, gastrosquise,

subdesenvolvimento fetal, além de, morte fetal, mumificação e maceração, observou

29

aumento dos valores de IR e IP da artéria umbilical a partir da 6ª semana de gestação

em casos de morte fetal. Para fetos subdesenvolvidos, obteve aumento de RI a partir da

6ª e de IP na 7ª semana, e em fetos com anomalias congênitas percebeu-se aumento de

IR e IP das artérias uteroplacentárias quando comparado com os fetos normais.

Freitas et al., (2016) sugerem ainda que essas alterações possam indicar um

aumento da dificuldade no fluxo sanguíneo, possibilitando a hipovascularização e

consequentemente a morte fetal, sugestão ratificada por Rigano et al. (2001), que

afirmam que a oclusão progressiva da vascularização das vilosidades fetais resulta em

alta resistência ao fluxo, o que, por conseguinte, provoca alterações na forma de onda

Doppler da artéria umbilical, essas alterações do fluxo umbilical podem ser os primeiros

sinais de reduções sutis de perfusão. Essa informação foi reforçada por Giannico et al.,

(2015), que sugerem que alterações no fluxo sanguíneo da artéria umbilical podem

indicar potencial distúrbio fetal futuro, além de ajudar a prever o momento do parto.

5.3 Artéria Cerebral Média

Na avaliação da artéria cerebral média (Tab. 2), apesar do reduzido número de

dados, os valores dos índices vasculares encontrados estavam na normalidade de acordo

com o preconizado por Feliciano et al., (2013b), em seu estudo pioneiro de

acompanhamento do desenvolvimento cerebral e determinação dos índices vasculares

da artéria cerebral média fetal, onde sugeriu a importância dos padrões hemodinâmicos

como possível ferramenta para diagnóstico precoce de hidrocefalia e para prognóstico

no tratamento de neonatos. Sabe-se que em humanos, a diminuição do índice de

resistência na artéria cerebral média fetal está relacionado ao desenvolvimento cerebral

(COSTA e GADELHA, 2006), e acredita-se que a intensa multiplicação celular cerebral

observada entre 15ª e 20ª semana, está relacionada ao metabolismo aumentado no

cérebro fetal, ocorrendo portanto, diminuição da resistência ao fluxo sanguíneo nos

compartimentos vasculares cerebrais (DOBBING e SANDS, 1970). Em animais,

Carvalho et al., (2010), constataram que o uso do Doppler transcraniano e a avaliação

de IR, pode ajudar no monitoramento do tratamento de animais com hidrocefalia, onde

a diminuição de IR pode sugerir uma melhora do quadro clínico animal.

30

5.4 Aplicabilidade da Dopplerfluxometria

No tocante as dificuldades de aplicação da dopplerfluxometria na realização do

exame, reitera-se as observações feitas por Nautrup (1998), DI Salvo et al., (2006) e

Oliveira (2013), onde questões como aumento do tempo de realização do exame e, por

conseguinte, inquietude do animal, podem ser apontadas, por vezes, como causa da

impossibilidade de obtenção dos índices vasculares de todas as artérias de um mesmo

feto. É importante ressaltar que, a dificuldade de seleção do volume da amostra do vaso

a ser avaliado, se mostrou o maior fator limitador para aquisição dos valores

hemodinâmicos, destacando o da artéria cerebral média, tendo em vista seu diminuto

calibre. Outros fatores apontados por Feliciano et al., (2013) como a movimentação

fetal e o grau de mineralização do crânio, também podem contribuir de maneira

negativa para avaliação da artéria cerebral média. Entretanto, salienta-se que a

experiência do avaliador pode minimizar e contornar os entraves citados, tornando a

técnica cabível na rotina obstétrica veterinária.

31

6. CONCLUSÃO

Os resultados do presente trabalho reforçam a importância e a aplicabilidade da

dopplerfluxometria como técnica para monitoramento gestacional na rotina veterinária,

por meio da análise dos índices vasculares da aorta, artéria cerebral média e umbilical.

Além de sugerir a representatividade dos índices vasculares da artéria umbilical como

indicador precoce de sofrimento fetal.

32

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

AMBRÓSIO, C. E.; MARTINS, D. S.; MIGLINO, M. A. Biologia do desenvolvimento

em cães: comportamento do embrião/feto em relação a placenta. Revista Brasileira de

Reprodução Animal, Belo Horizonte, Supl., n.6, p.133, dez. 2009.

BASCHAT, A. A.; GEMBRUCH. U.; REISS, I.; GORTNER, L. C. P.; WEINER, P.;

HARMAN, C. R. Relationship between arterial and venous Doppler and perinatal

outcome in fetal growth restriction. Ultrasound Obst Gyn.; 16:407-413, 2000.

BELTRAME, R.T.; FERNANDES, D. R.; QUIRINO, C.R.; MACHADO, F. M.;

SARAIVA, C. Aplicações da ultra-sonografia na obstetrícia animal. PUBVET,

Londrina, v. 4, n. 27, ed. 132, art. 894, 2010.

BLANCO, P. G., RODRÍGUEZ, R.; RUBE, A.; ARIAS, D. O.; TÓRTORA, M.; DÍAZ,

J. D.; GOBELLO, C. Doppler ultrasonographic assessment of maternal and fetal blood

flow in abnormal canine pregnancy. Anim Reprod Sci. v. 126 (1-2): 130–135. Jun,

2011.

BLANCO, P. G.; ARIAS, D.; RUBE, A.; BARRENA, J.P.; CORRADA, Y. et al. An

experimental model to study resistance index and systolic/ diastolic ratio of uterine

arteries in adverse canine pregnancy outcome. Reproduction Domestic Animal, v. 44,

p. 164-166, 2009.

CARVALHO, C. F. Ultrassonografia Doppler em pequenos animais. 1. ed São

Paulo:Roca, 2009.

CARVALHO, C. F.; CHAMMAS, M. C.; ANDRADE NETO, J. P.; JIMENEZ, C.D.;

DINIZ, S. A.; CERRI, G. G. Transcranial duplex doppler ultrasonography in dogs with

hydrocephalus. Arq. Bras. de Med. Vet. Zoo., v. 62 (1), p. 57-63, 2010.

CARVALHO, C. F.; CHAMMAS, M. C.; CERRI, G. G. Morfologia duplex Doppler

dos principais vasos sanguíneos abdominais em pequenos Animais. Ciência Rural,

Santa Maria, v. 38, n. 3, p.880-888, Mai-Jun, 2008a.

CARVALHO, C. F.; CHAMMAS, M. C.; CERRI, G. G. Princípios físicos do Doppler

em ultrassonografia. Cienc. Rural, Santa Maria, v. 38, n. 3, p. 872-879, Jun. 2008b.

CARVALHO, C. F.; Ultrassonografia em pequenos animais. 2. ed. São Paulo:Roca,

2014.

CARVALHO, C.F.; ADDAD, C.A. Doppler: histórico e princípios físicos. In:

CARVALHO, C.F: Ultrassonografia Doppler em pequenos animais. São Paulo. cap.

1, p. 3-6. 2004.

CASTRO, V. M. Estudo comparativo de métodos ultra-sonográficos de avaliação

da idade gestacional em cadelas. 2006. Dissertação (mestrado) – Universidade

Estadual Paulista, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Botucatu, 2006.

33

CASTRO, V. M.; MAMPRIM, M. J.; LOPES, M. D. SARTOR, R. Acompanhamento

da gestação em cadelas pelo exame ultrassonográfico. Revisão de Literatura.

Veterinária e Zootecnia, v.18, n. 1, p. 9-18, Mar. 2011.

CERRI, G. G.; ROCHA, D. C. Ultrassonografia Abdominal. 1.ed. São Paulo:Sarvier,

459p. 1993.

COSTA A. G.; MAUAD FILHO F.; SPARA P.; GADELHA E. B; SANTANA

NETTO, P. V. Fetal hemodynamics evaluated by doppler velocimetry in the second half

of pregnancy. Ultrasound in Medicine & Biology. v. 31, p. 1023-1030, 2005.

COSTA, A. A.; GADELHA, P. S. Hemodinâmica fetal avaliada pela

dopplervelocimetria na segunda metade da gestação. Femina. v. 34 (5), p. 343-347,

Maio, 2006.

CRUZ, R.J.; ALVARADO, M.S.; SANDOVAL, J.E. Ultrasonographic diagnosis of

embryonic and fetal death in bitches. Vet Mex, v.34, p.203-216, 2003.

DI SALVO, P.; BOCCI, F.; ZELLI, R.; POLISCA, A. Doppler evaluation of maternal

and vessels during normal gestation in the bitch. Research in Veterinary Science,

v.81, p.382-388, 2006.

DOBBING J.; SANDS J. Timing of neuroblast multiplication in developing human

brain. Nature;.v. 226, p. 639-40, 1970.

DUMM, C. G. Desenvolvimento de Artérias e Veias. Circulação Fetal. In: Embriologia

Humana, Atlas e Texto. Rio de Janeiro: Guanabara, cap. 19, p. 261-293, 2006.

ENGLAND, C. G. W.; ALLEN, W. B.; POORTER, D. J. Studies of canine pregnancy

using B-mode ultrasound: development of the conceptus and determination of

gestational age. Journal of Small Animal Practice, v.31, n. 7, p. 324-329, 1990.

ENGLAND, C. G. W.; YEAGER, A. E.; CONCANNON, P. W. Ultrasound Imaging of

the Reproductive Tract of the Bitch. International Veterinary Information Service.

2003.

ENGLAND, G. C.W. Ultrassonographic assessment of abnormal pregnancy.

Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice, v. 28, n. 4, p. 849-

868, 1998.

FELICIANO, M. A. R.; MUZZI, L. A. L.; LEITE, C. A. L.; JUNQUEIRA, M. A.

Ultrassonografia bidimensional convencional, de alta resolução e tridimensional no

acompanhamento da gestação em cadela. Arq Bras Med Vet Zootec. 59:1333-1337,

2007.

FELICIANO, M. A. R.; NEPOMUCENO, A. C.; CARDILLI, D. J.; COUTINHO, L.

N.; OLIVEIRA, M. E. F.; KIRNEW, M. D.; ALMEIDA, V. T.; VICENTE, W. R. R

Triplex Doppler Ultrassonography in Prenatal of Pregnant Bitches. Acta Scientiae

Veterinariae. v. 42: p. 1172, 2013a.

FELICIANO, M. A.; NEPOMUCENO, A. C.; CRIVALERO, R. M.; OLIVEIRA, M.

E.; COUTINHO, L. N.; VICENTE, W. R. Foetal echoencephalography and

Dopplerultrasonography of the middle cerebral artery in canine foetuses. J. Small

Anim. Pract. v. 54, p. 149–152; 2013b.

34

FREITAS L. A.; MOTA, G. L.; SILVA, H. V. R.; CARVALHO, C. F.; SILVA, L. D.

M. Can maternal-fetal hemodynamics influence prenatal development in dogs? Anim

Reprod Sci. v. 172, p.83- 93, Set. 2016.

FREITAS, J. G.; SILVA, A.R. Diagnóstico de gestação em cadelas. Revista Brasileira

de Reprodução Animal, v. 32, n. 1, p. 58-66, 2008.

GIANNICO, M. T.; GIL, E. M U.; GARCIA, D. A. A.; FROES, T. R. The use of

Doppler evaluation of the canine umbilical artery in prediction of delivery time and fetal

distress. Anim. Reprod. Sci. v. 154, p. 105 – 112, 2015.

GIL, E. M. U. Gestação em Cadelas: Novos Conceitos na Ultrassonografia. 2015.

Dissertação (Mestrado) - Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, UFPR,

Curitiba, 2015.

HALL, L. W.; CLARKE, K. W.; TRIM, C. M. Anaesthesia for obstetrics. In:

Veterinary anaesthesia, London: W.B. Saunders, ed. 10, p. 481-491, 2001.

HARRINGTON, K.; CARPENTER, R. G.; GOLDFRAD, C.; CAMPBELL, S.

Transvaginal ultrasound of the uteroplacental circulation in the early prediction of pre-

eclampsia and intrauterine retardation. Br. J. Obstet. Gynecol., UK, v. 104, p. 674-681,

1997.

HECHT, S. In. Atlas de ultrassonografia de pequenos animais. Rio de

Janeiro:Guanabara Koogan, 2011.

JABIN, V. C. P.; FINARDI, J.C.; MENDES, F.C.C.; WEISS, R.R.; KOZICKI, L.E.;

MORAES, R. uso de exames ultra-sonográficos para determinar a data de parturição em

cadelas da raça yorkshire. Archives of Veterinary Science, v. 12. P.63-70, 2007.

JOHNSON, C. A. High-risk pregnancy and hypoluteoidism in the bitch.

Theriogenology v. 70, p. 1424–1430, 2008.

JUNQUEIRA, L. C. U.; Aparelho Reproduto Feminino. In: Histologia Básica.

JUNQUERA, L. C. U.; CARNEIRO, J.C. 12.ed. Rio de Janeiro: Guanabara-Koogan,

2013.

KEALY, J.K.; Mc A. H. The abdomen. In: Diagnostic radiology and

ultrasonographic of the dog and cat. 5. ed. Philadelphia: Saunders; 2010.

KIM, Y.; TRAVIS, A. J.; MEYERS-WALLEN, V. N. Parturition prediction and timing

of canine pregnancy. Theriogenology. v.68, P.1177–1182, 2007.

LAWLER D. F. The role of perinatal care in development. Seminars in Veterinary

Medicine and Surgery (Small Anim). v.1, p. 59-67, 1995.

LEITE, G. L. Acompanhamento Gestacional em Cadelas das Raças Yorkshire

Terrier e Boxer por Ultrassonografia. 2003. Dissertação (mestrado). Programa de

Pós-Graduação em Ciências Veterinárias – UECE, Fortaleza, Ceará, 2003.

LUVONI, G. C.; BACCAGLIA, M. The prediction of parturition date in canine

pregnancy. Reproduction in Domestic Animals, v. 41 p. 27-32, 2006.

35

LUZ, M. R.; FREITAS, P. M. C.; PEREIRA, E. Z. Gestação e parto em cadelas:

fisiologia, diagnóstico de gestação e tratamento das distocias. Revista Brasileira de

Reprodução Animal, v. 29, n. 3/4, p. 142 – 150, 2005.

MADAZLI, R.; ULUDAG, S.; OCAK, V. Doppler assessment of umbilical artery,

thoracic aorta and middle cerebral artery in the management of pregnancies with growth

restriction. Acta Obstetricia et Gynecologica Scandinavica, v. 80, n. 8, p. 702-707,

Ago. 2001.

MEDEIROS, L.C.J.; MALDONATO, A.L.L.; DINIZ, K.V. Avaliação ultrassonográfica

da gestação em cadelas em suas diferentes faces. Nosso Clin. (380):16-22, 2004.

MIGLINO, M. A.; AMBROSIO, C. E.; MARTINS, D. D.; WENCESLAU, C.V.;

PFARRER, C.; LEISER, R. The carnivore pregnancy: the development of the embryo

and fetal membranes. Theriogenology, v.66, p.1699-1702, 2006.

MIRANDA, S.A.; DOMINGUES, S. F. S. Conceptus ecobiometry and triplex Doppler

ultrasonography of uterine and umbilical arteries for assessment of fetal viability in

dogs. Theriogenology v.74 pg. 608–617, 2010.

MOORE, K. L. O Sistema Cardiovascular. In: Embriologia Básica. 6. ed. Rio de

Janeiro: Elsevier, cap. 15, p. 267-308, 2004.

MURTA, C. G. V.; BATISTUTA, P. N.; CUNHA FILHO, J. S. Dopplerfluxometria no

estudo da circulação fetal: revisão do aspecto segurança. Radiol Bras, São Paulo, v.

35, n. 6, p. 365-370, Nov, 2002.

NAUTRUP, C. P. Doppler ultrasonography of canine maternal and fetal arteries during

normal gestation. Journal of Reproduction and Fertility, v. 112, n. 2, p. 301-314,

Mar. 1998.

NAUTRUP. P. C. Duplexsonographie. In Atlas und Lehrbuch der Ultraschalldiagnostik

bei Hund und Katze, p 314-322, Hannover, 1996.

NEPUCEMO, A. C.; GARCIA, D. A. A.; BARROS, F. F. P.; COUTINHO, L. N.;

FELICIANO, M. A. R. Ultrassonografia do Sistema Reprodutor Feminino de Pequenos

Animais. In:Diagnóstico por Imagem: cães e gatos. São Paulo:MedVet, 2015.

NOVELLAS, R.; ESPADA, Y.; RUIZ DE GOPEGUI, R. Doppler ultrasonographic

estimation of renal and ocular resistive and pulsatility indices in normal dogs and cats.

Vet. Radiol.Ultrasound., v. 48, n. 1, p. 69-73, 2007.

NYLAND, T. G.; MATTON, J. S. Ultrassom diagnóstico em pequenos animais. 2.ed.

São Paulo: Roca, 2005.

NYLAND, T. G.; MATTOON, J. S. Ovaries and uterus. In: Small animal diagnostic

ultrasound. 2. ed. Philadelphia: Saunders Company, p.231-49, 2002.

OLIVEIRA, D. M. N. M. Ultrassonografia Doppler Triplex de fetos caninos

relacionada com a frequência cardíaca fetal. 2013. 56 f. Dissertação (Mestrado em

Ciência Animal Tropical) – Pós-Graduação em Ciência Animal Tropical, UFRP, Recife,

2013.

36

PAPP, Z.; FEKETE, T. The evolving role of ultrasound in obstetrics/gynecology

practice. International Journal of Gynecology and Obstetrics, v. 82, n. 3 p. 339-346,

Set. 2003.

REYNOLDS L.P., BOROWICZ P.P., CATON J.S., VONNAHME K.A., LUTHER

J.S., BUCHANAN D.S., HAFEZ S.A., GRAZUL-BILSKA A.T., REDMER D.A.

Uteroplacental vascular development and placental function: an update. Int. J. Dev.

Biol. v. 54, p. 355–366, 2010.

REYNOLDS, L. P.; REDMER, D. A. Utero-placental vascular development and

placental function. J. Anim. Sci. North Dakota, v. 73, p. 1839-1851, 1995.

RIBEIRO, J. C. B. C. Ultrassonografia e Doppler colorido e suas aplicações em

ginecologia e obstetrícia. Journal Reproduction Animal, julho/setembro, v. 32, n. 3, p.

191-196, 2008.

RIGANO, S.; BOZZO, M.; FERRAZZI, E.; BELLOTTI, M.; BATTAGLIA, F.C.;

GALAN, H. L; Early and persistent reduction in umbilical vein blood flow in

thegrowth-restricted fetus: a longitudinal study. Am. J. Obstet. Gynecol. v. 185, p.

834–838, 2001.

ROBERTS, S. J. (Ed.). Veterinary obstetrics and genital diseases. Ann Arbor:Edward

Brothers, 1986.

SEIER, J. V.; HORST, G.; KOCK, M.; CHWALISZ, K. The detection and monitoring

of early pregnancy in the vervet monkey (Cercopithecus aethiops) with the use of

ultrasound and correlation with reproductive steroid hormones. Journal of Medical

Primatology, Copenhagen, v. 29, p. 70-75, 2000.

SILVA, L. D. M; BARBOSA, C. C.; PEREIRA, B. S. O uso da ultrassonografia

Doppler na reprodução de cadelas e gatas. Revista Brasileira de Reprodução Animal,

Belo Horizonte, v. 35, n. 2, p. 198-201, Abr./Jun. 2011.

SZATMÁRI, V.; SÓTONYI, P.; VÖRÖS, K. Normal duplex Doppler waveforms of

major abdominal blood vessels in dogs: a review. Veterinary Radiology &

Ultrasound, v. 42, n. 2, p. 93-107, Mar/Abr. 2001.

TEIXEIRA M. J. D. Utilização da ultra-sonografia para determinação da idade

gestacional em cadelas. Revista Brasileira de Reprodução Animal, supl. 5, 2002.

TEIXEIRA, M. J.; SOUZA, D. M. B.; MELO, K. C. M.; WISCHRAL, A. Estimativa da

data do parto em cadelas rottweiler através da biometria fetal realizada por

ultrassonografia. Ciência Animal Brasileira, v. 10, n. 3, p. 853-861, set. 2009.

THATCHER, M-J. D.; SHILLE, V.M.; BUHI, W.C.; ALVAREZ, I. M.;

CONCANNON, P.W.; THIBEAULT, D.; COTTON, M. Canine conceptus appearance

and de novo protein synthesis in relation to the time of implantation. Theriogenology,

v.41, p.1679-1692, 1994.

WOOD, M.M.; ROMINE, L.E.; LEE, Y.K.; RICHMAN, K.M.; O‟BOYLE, M.K.;

PAZ, D.A.; CHU, P.K.; PRETORIUS, D.H.: Spectral Doppler signatures waveforms in

ultrasonography. Ultrasound Quarterly, v. 26, n. 2, p. 83-99, Jun. 2010.

37

YEAGER, A. E.; MOHAMMED, H. O.; WALLEN, V. M.; VANNERSON, L.;

CONCANNON, P. W. Ultrasonographic appearance of the uterus, placenta, fetus, and

fetal membranes throughout accurately timed pregnancy in beagles. Am J Vet Res.

53:342-51, 1992.

ZAMBELI, D.; PRATI, F. Ultrasonography for pregnancy diagnosis and evaluation in

queens. Theriogenology, v. 66, p 135-144, 2006.

ZONE, M. A.; WANKE, M. M. Diagnosis of canine fetal health by ultrasonography.

Journal of Reproduction and Fertility. Supplement., v. 57, p. 215-219, 2001.

38