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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO

INTERAÇÃO PREDADOR PRESA, UMA ANÁLISE COMPARATIVA

E EXPERIMENTAL UTILIZANDO OS LAGARTOS DE UMA ÁREA

DE CAATINGA COMO MODELO

Anthony Santana Ferreira

Mestrado Acadêmico

São Cristóvão

Sergipe - Brasil

2014

ANTHONY SANTANA FERREIRA

INTERAÇÃO PREDADOR PRESA, UMA ANÁLISE COMPARATIVA

E EXPERIMENTAL UTILIZANDO OS LAGARTOS DE UMA ÁREA

DE CAATINGA COMO MODELO.

São Cristóvão

Sergipe – Brasil

2014

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Sergipe, como requisito exigido para a obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação. Orientador: Prof. Dr. Renato Gomes Faria

FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTR AL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE

F383i

Ferreira, Anthony Santana Interação predador presa, uma análise comparativa e

experimental utilizando os lagartos de uma área de caatinga como modelo / Anthony Santana Ferreira; orientador Renato Gomes Faria. – São Cristóvão, 2014.

101 f. : il.

Dissertação (Mestrado em Ecologia e Conservação) - Universidade Federal de Sergipe, 2014.

1. Lagarto – caatinga – Sergipe. 2. Lagarto - comportamento. 3. Meio ambiente – Sergipe. I. Faria, Renato Gomes, orient. II. Título.

CDU 598.112(813.7)

“O pensamento, quando apoiado por um forte desejo, tem a tendência de se transformar em seu equivalente físico”

Napoleon Hill

Dedico este trabalho aos meus pais Antônio e Neuza.

AGRADECIMENTOS

Enfim chego ao final de mais uma etapa da minha vida! Este trabalho é resultado do esforço e da colaboração de muitos que me ajudaram direta ou indireta e desde já quero me desculpar com aqueles que por acaso eu tenha deixado de citar, mas que fique claro que sua ajuda é reconhecida e foi muito bem vinda para a concretização desse sonho.

Agradeço primeiramente ao meu grande Deus por ser o meu guia. “Nunca me deixes esquecer, que tudo o que tenho... tudo o que sou... e o que vier a ser, vem de ti Senhor”.

Aos meus pais (Antônio e Neuza), as pessoas mais importantes da minha vida. Agradeço pela dedicação e empenho, e por confiarem nas minhas escolhas. As minhas irmãs (Taheana e Tahinara) por todo apoio e incentivo.

Ao meu orientador Dr. Renato Gomes Faria por ter me dado à oportunidade de estágio desde o início da graduação no laboratório de herpetologia, pelos preciosos ensinamentos, pelos “puxões de orelha” e por me servir de exemplo de respeito, responsabilidade e profissionalismo. Obrigado por confiar no meu trabalho!!

Aos colegas do mestrado Adilson, Breno, Daniela, Douglas, Poliana, Dani, Laize e Lucas pelo companherismo nessa jormada, sempre com boas trocas de ideias.

Aos amigos do laboratório de Cordados, Adilson (Dede), Angélica, Breno (Negão), Daniel (polidáctilo), Mayane (Pirunga), Bruna, Danillo (Pataxó), Débora (Jovem), Jefferson (Preyboy), Carol, Marlene, Francis, Izabel e Thiago (Kararoots) pela companhia no laboratório, pelas boas conversas, trocas de experiência, favores, elogios, brincadeiras, provocações, enfim, tudo o que fizeram para tornar estes dois anos mais divertidos! Gente, sou muito feliz por ter tido a honra de dividir bons momentos com vocês.

As amigas Bruna e Mayane pela ajuda na reta final do trabalho. Obrigado pela força na árdua triagem, nas planilhas e no campo. Foi bom ter orientado vcs pra vida!! rsrs

À Dra. Márcia Roca e ao Dr. Gustavo Hirose pela participação na qualificação do projeto. Também gostaria de agradecer ao Dr. Frederico França e ao Dr. Frederico Teixeira pelas sujestões e críticas na defesa.

Aos docentes do Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação pelos conhecimentos transmitidos. A secretária do PPEC Juliana por toda a ajuda fornecida.

Aos amigos sertanejos Sr. Didi, Tia Leninha, Breno, Brena, Bruno e James pela enorme auxílio durante os campos e pela oportunidade de comvivência. Vocês são um exemplo de sabedoria, humildade e determinação!

A Universidade Federal de Sergipe (UFS) pelo apoio logístico, à Cordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela conceção da bolsa de mestrado, sem ela não teria como ter dedicação exclusiva, à FAPITEC pelos recursos que possibilitaram parte da exucução desta pesquisa e à Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Sergipe (SEMARH) pela licença concedida para coleta do material biológico.

Para finalizar quero prestar minha gratidão aos incríveis lagartos da Caatinga, modelo de estudo deste trabalho!

Meus mais sinceros agradecimentos.

Sumário

LISTA DE TABELAS.........................................................................................................xi

LISTA DE FIGURAS.........................................................................................................xiii

Resumo Geral......................................................................................................................xiv

General Abstract..................................................................................................................xv

INTRODUÇÃO GERAL.....................................................................................................16

ÁREA DE ESTUDO............................................................................................................22

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................................23

Capítulo 1. “Avaliação da dieta de uma taxocenose de lagarto em uma área de Caatinga de Sergipe, Brasil”.............................................................................................37

Resumo.................................................................................................................................38

Abstract................................................................................................................................39

Introdução.............................................................................................................................39

Material e Métodos...............................................................................................................41

Área de Estudo.....................................................................................................................41

Coleta de Dados...................................................................................................................31

Análise dos Dados................................................................................................................43

Resultados............................................................................................................................44

Discussão..............................................................................................................................46

Referências...........................................................................................................................53

Capítulo 2. “Predação de lagartos de uma área de Caatinga: uma avaliação experimental e dos indícios de quebra de cauda”...........................................................70

Resumo.................................................................................................................................70

Abstract................................................................................................................................71

Introdução.............................................................................................................................72

Resultados............................................................................................................................74

Discussão..............................................................................................................................75

Material e Métodos...............................................................................................................79

Área de Estudo.....................................................................................................................79

Réplicas Utilizadas...............................................................................................................80

Sítios Amostrais....................................................................................................................80

Coleta dos dados..................................................................................................................80

Análise dos Dados................................................................................................................82

Referências bibliográficas....................................................................................................83

CONSIDERAÇÕES FINAIS ............................................................................................96

LISTA DE TABELAS Capítulo 1. Avaliação da dieta de uma taxocenose de lagartos em uma área de Caatinga de Sergipe, Brasil. Tabela 1. Disponibilidade de presas e composição geral das dietas dos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil, entre 2012 e 2013. Valores correspondem aos índices de valor de importância (IVI) e eletividade das categorias de presas utilizadas....................................................................................................................64 Tabela 2. Sobreposição de nicho alimentar dos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil........................................................................................................66 Tabela 3. Disponibilidade de recursos por períodos (seco e chuvoso) do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil, entre 2012 e 2013. Valores correspondem a (N) abundância e (F) Frequência................................................................................................67 Capítulo 2. Predação em lagartos: uma avaliação experimental e dos indícios de quebra de cauda para uma área de Caatinga do estado de Sergipe, Brasil. Tabela 1. Variáveis estruturais avaliadas em cada sítio do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. CAP – circunferência da árvore mais próxima.............................91 Tabela 2. Análise de Componentes principais das variáveis ambientais tomadas para os sítios trabalhados no Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. CAP – circunferência da árvore mais próxima................................................................................91 Tabela 3. Frequências de ataques às réplicas de lagartos por sítio amostral e períodos verificados para área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil................91

Tabela 4. Frequências de ataques às réplicas de lagartos por classes de predadores e períodos verificadas para a área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil....................................................................................................................................92 Tabela 5. Frequências de ataques às réplicas de lagartos por classes de predadores e regiões do corpo, verificadas para a área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil....................................................................................................................................92

Tabela 6. Frequência de quebras de cauda por espécie e estratégia de forrageamento adotada pelos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil..............92 Tabela 7. Frequência de quebras de cauda por sítio e período dos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil............................................................................93

LISTA DE FIGURAS Introdução Geral Figura 1. Fotos das espécies registradas para a área do Monumento Natural Grota do angico, Poço Redondo/SE. A- Acratosaura mentalis; B- Ameiva ameiva; C- Ameivula ocellifera; D- Brasiliscincus heathi; E- Iguana iguana; F- Gymnodactylus geckoides; G- Lygodactylus klugei; H- Phyllopezus pollicaris; I - Polychrus acutirostris; J- Psychosaura agmosticha; K - Salvator merianae; L - Tropidurus hispidus; M - Tropidurus semitaeniatus; N- Vanzosaura rubricauda...................................................................................................20

Figura 2. Localização da Unidade de Conservação Estadual Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo – SE e sítios onde foram instaladas as armadilhas (Pitfall-Trap). Fonte: SEMARH. Modificado pelo autor............................................................................22 Capítulo 1. Avaliação da dieta de uma taxocenose de lagartos em uma área de Caatinga de Sergipe, Brasil. Figura 1. Dados pluviométricos para o período de execução do trabalho tomados na estação metereológica mais próxima (Poço Redondo) a área de estudo. Fonte: Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos (SEMARH/SE).........................................................68 Capítulo 2. Predação de lagartos de uma área de Caatinga: uma avaliação experimental e dos indícios de quebra de cauda. Figura 1. Preparação das réplicas, cobertas manualmente com massa de modelar............93 Figura 2. Sítios amostrais trabalhados no Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. (a) Sede - durante o período úmido, (b) Umbu - durante o período seco, e (c) Rio - durante o período seco..........................................................................................................94 Figura 3. Dados pluviométricos para os anos de 2012 e 2013 tomados na estação mais próxima (Poço Redondo) a área de estudo. Fonte: Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos (SEMARH/SE)......................................................................................................94 Figura 4. Escores dos dois primeiros componentes principais gerados a partir das variáveis ambientais tomadas para a área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. Sítios amostrais: U – umbu, R – rio e S – sede....................................................................95

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“Interação predador presa, uma análise comparativa e experimental utilizando os

lagartos de uma área de Caatinga como modelo.”

RESUMO GERAL

Na natureza ocorrem muitos tipos de interações entre as espécies, relações estas que podem ser tanto antagônicas quanto mutuamente benéficas. A relação predador-presa é um exemplo de interação consumidor-recurso, que organiza as comunidades biológicas em cadeias alimentares. O presente trabalho é apresentado em dois capítulos, sendo o primeiro referente à forma como a taxocenose de lagartos do Monumento Natural Grota do Angico utiliza os recursos tróficos e como a dieta é influenciada pela disponibilidade de alimento local e pela sazonalidade. Já o segundo capítulo refere-se a um experimento de campo focado nas frequências de ataques as réplicas artificiais de lagartos. Informações sobre as frequências de quebra de cauda foram também utilizadas. Essas informações foram confrontadas com características dos ambientes estudados, períodos, predadores, sexo e estratégias de forrageamento. O trabalho foi realizado entre janeiro de 2012 a junho de 2013 para dados da dieta e frequência de quebras de cauda e duas campanhas distintas julho (período chuvoso) e novembro (período seco) para o experimento com as réplicas em uma área de Caatinga de Sergipe, o Monumento Natural Grota do Angico. Em geral, as espécies apresentaram dietas semelhantes, sendo Isoptera a presa mais importante para A. ocellifera, G. geckoides, L. klugei e B. heathi e Formicidae para T. hispidus e T. semitaeniatus demonstrando uma alta eletividade de poucas categorias de recursos alimentares pelas espécies. O consumo de presas por cada espécie nos dois períodos foi semelhante em relação à frequência de categorias utilizadas, mas diferiram no tipo de presa. Não houve diferença entre as dietas das espécies e a disponibilidade, indicando que elas refletem a disponibilidade no ambiente. Variações entre os períodos foram verificadas em relação às frequências de ataque as réplicas, sendo mais frequentes no período seco. Em uma avaliação realizada por sítios, houve diferenças nas frequências de ataques para o período chuvoso, o mesmo não foi observado para o período seco e para avaliação geral (informações somadas dos dois períodos). As frequências de ataque variaram também em função dos microhabitats em que foram colocadas, sendo mais comuns no solo, e em relação aos tipos de predadores, mais frequentes por aves no período chuvoso e por formigas no período seco. Em relação à posição em que o ataque ocorreu, o tronco e a cabeça foram os locais mais comuns, independente da categoria de predador. Quanto às frequências de quebras de cauda, foram observadas diferenças apenas em relação aos sexos dos indivíduos, mais comuns em machos.

Palavras chave: predador-presa, dieta, modelos de lagartos, semiárido e autotomia caudal.

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GENERAL ABSTRACT

Many kinds of interactions among species occur in nature, these relationships can be

mutually beneficial as both antagonistic. The predator-prey relationship is an example of

consumer-resource interactions, which organizes the biological communities in food

chains. This work is divided in two chapters, the first is related to how the assemblage of

lizards of Monumento Natural Grota do Angico use trophic resources and how the diet is

influenced by the availability of local food and seasonality. The second chapter refers to a

field experiment focused on the frequency of attacks to the artificial replicas of lizards.

Information on the frequency of tail breakage was also used. This information has been

confronted with characteristics of the environments studied, periods, predators, sex and

foraging strategies. The study was conducted from January 2012 to June 2013 for diet and

frequency of tail breaks data and two separate campaigns in July (rainy season) and

November (dry season) for the experiment with the replicas in an area of Caatinga of

Sergipe the Monumento Natural Grota do Angico. In general, the species had similar diets,

Isoptera was the most important prey to A. ocellifera, G. geckoides, L. klugei and B. heathi

and Formicidae to T. hispidus and T. semitaeniatus demonstrating a high electivity of a few

food resource categories by the species. The prey consumption by each species in both

periods was similar in the frequency of categories used, but differed in the type of prey.

There was no difference between the diet of the species and the food availability,

indicating that it reflects environmental availability. We observed differences between

periods regarding the frequencies of replica attack, being more frequent in the dry season.

Evaluation of sites showed that there were differences in the frequency of attacks during

the wet season, the same was not observed for the dry season and for general assessment

(added information from both periods). The frequency of attacks varied depending on the

microhabitats in which they were placed, being more common in soil, and on the types of

predators, the attacks were more frequent in the rainy season by birds and in the dry season

by ants. Regarding the position where the attack occurred, the body and the head were the

most common sites, regardless the category of predator. Regarding the frequency of tail

breaks, differences were observed only within the gender, being more common in male

individuals.

Key-words: predator-prey, diet, lizard models, semiarid and caudal autotomy.

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INTRODUÇÃO GERAL

Na natureza ocorrem muitos tipos de interações entre as espécies, relações estas que

podem ser tanto antagônicas, quanto mutuamente benéficas. Estas interações definem a

estrutura das comunidades e realçam a influência decisiva do ambiente biológico sobre o

comportamento dos indivíduos, a demografia das populações e a evolução das espécies

(Ricklefs, 2010; Odum & Barrett, 2007). A relação predador-presa é um exemplo de

interação consumidor-recurso, que organiza as comunidades biológicas em cadeias

alimentares, na qual predadores capturam outros organismos e os consomem desta forma,

eliminando-os da população de presa para nutrir-se e sustentar sua própria reprodução

(Ricklefs, 2010).

A relação predador-presa é a interação mais fundamental da natureza porque todos

os organismos não-fotossintéticos devem comer e todos sofrem o risco de serem predados.

Em resposta aos fatores biológicos, os organismos tendem a se especializar, onde presas

aperfeiçoam suas táticas para evitar serem predadas da mesma forma que seus predadores

otimizam suas táticas para caçá-las. Por causa desse impasse, as respostas evolutivas

constantemente ajustam as relações entre predadores e presas, sendo comparada a uma

“corrida armamentista” evolutiva que, em longo prazo, pode ser acompanhada por

especialização (Begon et al., 1990; Futuyma, 1992; Ricklefs, 2010).

Os trabalhos pioneiros de Lotka e Volterra (Lotka, 1925; Volterra, 1931) trouxeram

para o centro do palco a importância do desenvolvimento de referenciais teóricos que

aumentaram a nossa compreensão do papel que a interação predador-presa tem na

formação da estrutura da comunidade. Esta linha de pesquisa teórica/matemática, iniciada

há quase um século, continua a desafiar e interessar ecolólogos e biólogos evolutivos.

Modelos que incorporam flutuações de indivíduos dentro e entre as sub-populações têm

sido amplamente investigados em um esforço para entender o seu papel sobre a

sustentabilidade da comunidade (Freedman & Waltman, 1977; Freedman et al., 1986;

Freedman & Takeuchi, 1989; Kuang & Takeuchi, 1994; Berezovskaya et al., 2007;

Berezovskaya et al., 2009).

A maioria dos lagartos brasileiros possui hábitos carnívoros ou onívoros, mas a

predominância na dieta do grupo é principalmente de artrópodes. Apenas os adultos de

Iguana iguana são exclusivamente herbívoros (Vanzolini & Gomes, 1979; Colli et al.,

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1992; Vrcibradic & Rocha, 1995; Van-Sluys et al., 2004; Silva & Araújo, 2008).

Descobertas recentes revelaram que lagartos de pequeno porte também ingerem material

vegetal com frequência, como um complemento alimentar, atuando em alguns casos como

agentes dispersores de sementes (Rocha, 1989; Magnusson & Silva, 1993; Vitt &

Carvalho, 1995; Vrcibradic & Rocha, 1996; Mausfeld et al., 2002; Soares, 2003). Lagartos

também se alimentam de ovos (de aves e de tartarugas), outros vertebrados, como anfíbios,

serpentes, outros lagartos, aves, mamíferos (ratos) e até há a provável ocorrência de hábitos

necrófagos (Araújo, 1991; Vitt & Blackburn, 1991; Vitt & Carvalho, 1992; Vrcibradic &

Rocha, 1995, Vitt et al., 1996; Vitt, 1995; Kiefer & Sazima, 2002; Péres, 2003).

Os lagartos também servem de alimento para muitas espécies, por exemplo,

serpentes (Rocha & Vrcibradic, 1998; Araújo, 1991; Silva & Araújo, 2008), outros lagartos

(Rocha & Vrcibradic, 1998; Araújo, 1991), mamíferos (Silva & Araújo, 2008) e aves

(Gallup & Jr, 1973; Adolph & Roughgarden, 1983; Greene, 1998; Roughgarden &

Mclaughlin, 1989; Martín & López, 1990; Martín & López, 1996; Bloomberg & Shine,

2000; Constantini et al., 2007; Cantwell, 2010). Entre os invertebrados predadores de

lagartos é possível exemplificar o caranguejo branco (Silva & Araújo, 2008), formigas

(De-Carvalho et al., 2012) e aranhas (Armas & Alayón, 1987; Schwammer & Baurecht,

1988; Blondheim & Werner, 1989; Bauer, 1990; Raven, 1990; Armas, 2000; Waldez &

Lima, 2006; Barbo et al., 2009; Bocchiglieri & Mendonça, 2010; Maffei et al., 2010; Sousa

& Freire, 2010; Diniz, 2011; Vieira et al., 2012).

A predação é considerada um dos mais importantes processos determinantes da

estrutura natural das comunidades, onde presas e predadores utilizam de pistas

quimiossensoriais, visuais, acústicas, entre outras, para detectar a presença um do outro e

avaliar os riscos associados envolvidos (Pianka, 1975; Connell, 1978; Baxter et al., 2006;

Blumstein et al., 2008; Kinderman et al., 2009; Lohrey et al., 2009; Mathot et al., 2009).

Alguns estudos sugerem que o risco de predação de lagartos difere entre habitats

(Bulova, 1994; Martín & López, 1995; Vanhooydonck & Van Damme, 2003). Presas,

como lagartos, podem ser favorecidas por habitats com uma maior complexidade

estrutural, pois são ambientes que oferecem uma grande diversidade de microhabitats,

auxiliando na camuflagem das espécies e reduzindo a eficiência de forrageio do predador

(Denno et al., 2005). Porém, Capula et al. (1993) e Constantini & Dell’Omo (2010) não

encontraram diferenças nas taxas de predação de lagartos entre habitats diferenciados,

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sendo as variações na ocorrência e abundância dos lagartos entre as áreas,

independentemente do tipo de habitat, sugeridas como outras explicações para as

diferenças nas taxas de predação.

Entretanto, eventos de predação no ambiente natural são difíceis de serem

observados e, por isso, muitos experimentos têm sido desenvolvidos utilizando réplicas

artificiais que propiciam simular tais eventos na natureza para investigar a relação

predador-presa na natureza com alguns grupos animais. Por exemplo: Kuchta (2005) com

salamandras, Roos (2002), Zanette (2002) e Hanson et al., (2007) estudando a predação de

ninhos artificiais de aves, Brodie (1993), Brodie & Janzen (1995) e Pfennig et al., (2006)

com serpentes. Com lagartos podemos citar Castilla & Labra (1998) e Vervust et al.,

(2007), utilizando modelos artificiais para estimar a pressão de predação sobre lagartos do

gênero Podarcis na Europa; Stuart-Fox et al. (2003), em experimentos de campo com

lagartos na Australia, e Shepard (2007), estudando a relação entre a morfologia de algumas

espécies de lagartos, em diferentes habitats, no Cerrado, com seus predadores.

Desta forma, o estudo das relações alimentares de uma comunidade podem fornecer

importantes informações sobre diversos processos ecológicos (Lister & Aguayo, 1992;

Martin & Lopez, 2005). As flutuações dos recursos alimentares (escassez ou abundância)

podem influenciar drasticamente na estrutura da comunidade, harmonizando ou não as

relações ecológicas existentes (Pianka, 1973; Schoener, 1983).

As características meteorológicas da Caatinga, como alta radiação solar, baixa

nebulosidade, a mais alta temperatura média anual, baixas taxas de umidade relativa,

evapotranspiração mais elevada e a imprevisibilidade de eventos climáticos catastróficos,

como secas e cheias, modelam a vida animal e vegetal neste bioma (Nimer, 1972; Chiang

& Koutavas, 2004; Prado, 2005), transformando-o num excelente laboratório para estudos

a curto, médio e longo prazo com taxocenoses de lagartos (Leal et al., 2005; Rodrigues,

2005).

No que diz respeito a trabalhos desenvolvidos na Caatinga com lagartos, esses

tratam, principalmente, de descrição de espécies (Amaral, 1932; Vanzolini, 1953;

Vanzolini et al., 1980; Rodrigues, 1984; Rodrigues, 1991a; 1991b; 1991c; Rodrigues &

Santos, 2008), história natural e ecologia dos lagartos (Vanzolini et al., 1980; Rodrigues,

1986, 1996; Vitt & Colli, 1994; Vitt, 1995; Lima & Rocha, 2006); distribuição geográfica

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(Vanzolini, 1951; Vanzolini, 1974; Faria & Araújo, 2004; Rodrigues, 2005; Carranza &

Arnold, 2006; Delfin & Freire, 2007; Rodrigues et al., 2009); comportamento (Kolodiuk et

al., 2009); partilha de recurso e filogenia (Frost, 1992; Dias & Lira-Da-Silva, 1998;

Pellegrino et al., 1999; Frost et al., 2001; Rocha & Rodrigues, 2005).

No Monumento Natural Grota do Angico (MNGA), 14 espécies de lagartos

coexistem (Tropidurus hispidus, T. semitaeniatus, Lygodactylus klugei, Acratosaura

mentalis, Vanzosaura rubricauda, Iguana iguana, Polychrus acutirostis, Gymnodactylus

geckoides, Phyllopezus pollicaris, Ameiva ameiva, Ameivula ocellifera, Salvator merianae,

Brasiliscincus heathi e Psychosaura agmosticha), distribuindo-se diferencialmente no

ambiente (De-Carvalho, 2011; Rocha, 2012; Figura 1). Seis delas são muito abundantes: T.

hispidus, T. semitaeniatus (Tropidurinae), A. ocellifera (Teiidae), G. geckoides, P.

pollicaris (Phyllodactylidae) e L. klugei (Gekkonidae), (De-Carvalho, 2011).

Diante do exposto, apesar do crescente aumento de trabalhos com lagartos no

bioma Caatinga, as informações acumuladas não são suficientes para compreender como as

comunidades mantêm-se ali presentes (Carranza & Arnold, 2006; Rodrigues et al., 2009).

No que se refere ao estado de Sergipe, os estudos realizados com o grupo ainda são

escassos e restritos a poucas localidades, porém com um expressivo aumento decorrente da

chegada em 2006 do herpetólogo Dr. Renato Gomes Faria, onde consolidou o grupo de

pesquisa no laboratório de herpetologia na Universidade Federal de Sergipe e através das

orientações na graduação e no mestrado, sendo até o momento referente a levantamentos,

aspectos ecológicos (utilização dos recursos espaciais, tróficos e temporais, aspectos

reprodutivos), interações e dinâmica populacional de algumas espécies (Caldas, 2008;

Santos, 2008; Santana, 2009; Gomes, 2010; Santos, 2011; De-Carvalho, 2011; Rocha,

2012). Essa escassez de informação reflete em lacunas do conhecimento e, frente a isso, o

presente estudo contribuirá para o incremento de informações sobre os aspectos

ecológicos, sobretudo a relação predador-presa da taxocenose de lagartos do Monumento

Natural Grota do Angico, região semiárida sergipana.

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Figura 1. Fotos das espécies registradas para a área do Monumento Natural Grota do angico, Poço Redondo/SE. A- Acratosaura mentalis; B- Ameiva ameiva; C- Ameivula ocellifera; D- Brasiliscincus heathi; E- Iguana iguana; F- Gymnodactylus geckoides; G- Lygodactylus klugei; H- Phyllopezus pollicaris; I - Polychrus acutirostris; J- Psychosaura agmosticha; K - Salvator merianae; L - Tropidurus hispidus; M - Tropidurus semitaeniatus; N- Vanzosaura rubricauda.

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O presente trabalho foi estruturado sob a forma de dois capítulos, sendo o primeiro referente a forma como a taxocenose de lagartos do MNGA utilizam os recursos tróficos (composição, volume e quantidade de itens alimentares) e como a dieta é influenciada pela disponibilidade de alimento local e também avaliada em termos sazonais, sendo o mesmo nomeado como “Avaliação da dieta de uma taxocenose de lagartos em uma área de Caatinga de Sergipe, Brasil”. Já o segundo capítulo refere-se a um experimento de campo focado na frequência de ataques as réplicas artificiais de lagartos e pela frequência de sinais de quebra de cauda provenientes de lagartos capturados no decorrer do estudo. As informações foram confrontadas com características dos ambientes estudados de forma a investigar possíveis variações nas taxas de predação dos lagartos relacionadas à complexidade do habitat e outros fatores ambientais, intitulado “Predação de lagartos de uma área de Caatinga: uma avaliação experimental e dos indícios de quebra de cauda.”

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ÁREA DE ESTUDO

O estudo foi realizado na Unidade de Conservação Estadual Monumento Natural

Grota do Angico (MNGA; 9º41’S e 38º31’W), localizada à margem direita do Rio São

Francisco, entre os municípios de Poço Redondo e Canindé do São Francisco, Sergipe

(Figura 2). A Unidade possui uma área de 2.182 ha e está situada na Depressão Sertaneja

Meridional, com altitude média de 100 m (sensu Ab’Saber, 1977; SEMARH, 2007).

Figura 2. Localização da Unidade de Conservação Estadual Monumento Natural Grota do Angico,

Poço Redondo – SE e sítios onde foram instaladas as armadilhas do tipo Pitfall-Trap. (Fonte: SEMARH, 2007 modificado pelo autor).

A região está inserida no domínio morfoclimático da Caatinga com o clima

predominante da região classificado como Tropical Semi-Árido Quente, (classe BSh de

Köppen). A pluviosidade média anual é de aproximadamente 500 mm. As condições

climáticas locais são definidas por temperaturas elevadas no verão, com acentuada

amplitude térmica, coincidente com a primavera-verão e precipitações irregulares

normalmente com oito meses secos e quatro subumidos. O período chuvoso concentra-se,

em geral, de abril a agosto, coincidindo com o outono-inverno. A altitude no local varia de

10 a 200 m (Nimer, 1972; Santos & Andrade, 1992).

23

Os fatores climáticos locais, em associação com a topografia (solos rasos ou quase

inexistentes, composto por rochas cristalinas), permitem classificar a Caatinga da região

como hiperxerófila. A fitofisionomia dominante na área é a de caatinga arbustiva-arbórea

com predomínio de Caesalpinia spp – Aspidosperma spp – Jatropa spp (catingueira –

pereiro – pinhão-bravo), com árvores de maior porte distribuídas de modo esparso

(Andrade-Lima, 1981; Prado, 2005).

Atualmente, a maior parte da estrutura vegetacional do MNGA é composta por um

mosaico de áreas em estágio de sucessão secundária inicial e áreas de pastagem

abandonadas em processo de sucessão primária e secundária tardia (Silva, 2011). No

levantamento realizado por Silva (2011), foi verificada a presença de 173 espécies de

plantas na área entre herbáceas, arbustos e árvores, com predominância de formações

arbustivo-arbóreas, representadas por 20 famílias. As famílias mais representativas foram

Fabaceae, Asteraceae e Euphorbiaceae.

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36

Capítulo formatado segundo regras do periódico Herpetological Journal (em anexo)

Capítulo 1 – “Avaliação da dieta de uma taxocenose de lagartos em uma área de Caatinga de Sergipe, Brasil.”

37

Avaliação da dieta de uma taxocenose de lagartos em uma área de Caatinga de Sergipe, Brasil.

ANTHONY SANTANA FERREIRA1 AND RENATO GOMES FARIA1,2

1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de

Sergipe, Av. Marechal Rondon s/nº, 49100-000, São Cristóvão-SE, Brazil. 2 Universidade Federal de Sergipe, Departamento de Biologia, Laboratório de

Cordados/Herpetologia. CEP 49000-000, São Cristóvão-SE, Brazil.

*Corresponding author: [email protected]; [email protected].

38

Resumo – Estudos de dieta fornecem informações acerca dos tipos de itens consumidos, importância relativa de cada item na alimentação e estratégias de forrageamento das espécies. No presente estudo foram caracterizadas as dietas dos lagartos de uma área de Caatinga de Sergipe, o Monumento Natural Grota do Angico. Buscou-se verificar a forma com que as espécies partilham os recursos alimentares e sua relação com a disponibilidade nos períodos considerados como de maior (período úmido) e menor (período seco) precipitação. O estudo foi desenvolvido de janeiro de 2012 a junho de 2013. Em geral, as espécies apresentaram dietas semelhantes, sendo Isoptera a presa mais importante para A. ocellifera, G. geckoides, L. klugei e B. heathi e Formicidae para T. hispidus e T. semitaeniatus demonstrando uma alta eletividade de poucas categorias de recursos alimentares pelas espécies. Os lagartos também ingeriram vertebrados e material vegetal. A sobreposição de nicho alimentar média observada foi alta indicando uma falta de estruturação da taxocenose em estudo. O consumo de presas por cada espécie nos dois períodos (seco e chuvoso) foi semelhante em relação à frequência de categorias utilizadas, mas diferiram no tipo de presa, exceto para B. heathi que consumiu Isoptera em ambos os períodos. Collembola, Formicidae e Acari foram as categorias mais abundantes na disponibilidade geral, e Collembola em ambos os períodos, porém a disponibilidade de recurso no ambiente não variou sazonalmente de forma significativa no período trabalhado. Não houve diferença entre a dieta das espécies e a disponibilidade, o que indica que a dieta refletiu a disponibilidade no ambiente. Esse fato ainda é corroborado pela ausência de sazonalidade na disponibilidade. Embora Collembola e Acari tenham sido as categorias mais abundantes no MNGA, seu consumo pelos lagartos foi muito baixo, indicando que sua ingestão possa ser acidental. Os dados sugerem que os lagartos possuem um relativo grau de seletividade na dieta, embora consumindo uma ampla variedade de tipos de presas. Além disso, parte das diferenças sazonais observadas na dieta da taxocenose de lagartos do MNGA podem refletir as pequenas diferenças sazonais na abundância e disponibilidade de presas no ambiente.

Palavras-chave: Ecologia trófica, eletividade, Semiárido, Squamata.

39

Abstract - Studies of diet provide information on the types of items consumed, the relative importance of each item in the diet and foraging strategies of species. In the present study we characterized the diets of lizards in a Caatinga area of Sergipe, the Monumento Natural Grota do Angico. We attempted to verify the way the species share food resources and its relation to the food availability during periods considered of higher (wet season) and lower (dry season) precipitation. The study was conducted from January 2012 to June 2013. In general, the species had similar diets, Isoptera was the most important prey for A. ocellifera, G. geckoides, L. klugei and B. heathi and Formicidae to T. hispidus and T. semitaeniatus demonstrating a high electivity of few categories of food resources by the species. Lizards also ingested vertebrate and plant material. The mean food niche overlap rate was high showing a lack of structuring in the assemblage. The prey consumption by each species in both periods (dry and wet) was similar in the frequency of categories used, but differed in the type of prey, except for B. heathi that used Isoptera in both periods. Collembola, Acari and Formicidae were the most abundant categories in general availability, and Collembola was the most abundant in both periods, however the resource availability in the environment did not vary seasonally in a significant way in the period worked. There was no difference between the diet of the species and the availability, indicating that the diet reflected the availability in the environment. This fact is also corroborated by the absence of seasonality in availability. Although Collembola and Acari were the most abundant categories in MNGA, its consumption by lizards was very low, indicating that ingestion may be accidental. The data suggest that lizards have a relative degree of selectivity in the diet, although consuming a wide variety of types of prey. In addition, part of the seasonal differences in the diet of the lizards assemblage in MNGA may reflect the small seasonal differences in the abundance and availability of prey in the environment.

Key-words: trophic ecology, electivity, semiarid, Squamata.

INTRODUÇÃO

Lagartos geralmente apresentam padrões alimentares filogeneticamente bem

definidos (Carvalho et al., 2007). Sabe-se que fatores históricos podem contribuir muito

com os padrões hoje observados, havendo normalmente uma tendência à conservação do

nicho por espécies do mesmo clado (Losos, 1995; Vitt & Zani, 1996; Vitt et al., 2003;

Mesquita, 2005; Vitt et al., 2008). Entretanto, a dieta desses animais pode ser influenciada

por diversos fatores bióticos, como limitações fisiológicas, disponibilidade de recursos,

competição, parasitismo e predação (Vitt & Caldwell, 2009), e abióticos, como condições

termais inadequadas e pluviosidade (Sartorius et al., 1999; Rocha et al., 2009).

40

Zamprogno & Teixeira (1998) sugeriram que um dos principais fatores para ter

sucesso na utilização de diferentes habitats é a exploração de itens alimentares disponíveis

no ambiente, uma vez que a adaptação dos hábitos alimentares, associados às condições

ecológicas e biológicas, criam possibilidades de estabelecimento e de colonização de

diversos locais pelas espécies. Estudos de dieta fornecem informações acerca dos tipos de

itens consumidos, importância relativa de cada item na alimentação e estratégias de

forrageamento das espécies (Sexton et al., 1972; Huey & Pianka, 1981; Parmelle & Guyer,

1995; Duffield & Bull, 1998; Belver & Ávila, 2001; Sousa & Cruz, 2008).

A divergência ocorrida no Triássico em relação aos métodos que os Squamatas

utilizam para encontrar, capturar, subjugar e engolir suas presas deu origem a dois

extremos de estratégias de forrageamento, desde espécies com baixa intensidade de

movimentação durante seu forrageio (forrageadores sedentários ou “de espreita”) até

aqueles com elevada taxa de movimentação (forrageadores ativos). Essas duas estratégias

compõem extremos de um contínuo ao longo do qual há um amplo gradiente de

intensidades de forrageio (Huey & Pianka, 1981; Magnusson et al., 1985; Bergalo &

Rocha, 1994; Vitt & Carvalho, 1995; Vitt et al., 2003; Vitt & Pianka, 2005).

Essas estratégias influenciam diversas características como a composição da dieta,

padrão de atividade, o uso do habitat, a morfologia, massa relativa da ninhada, escape de

predadores e a forma de detecção das presas, sendo importante na determinação das

interações entre as espécies de uma comunidade (Huey & Pianka, 1981; Teixeira, 2001;

Carvalho & Araújo, 2004). Assim, o reconhecimento de que as diferenças na dieta dos

lagartos podem ser determinadas a partir dos comportamentos de forrageamento,

juntamente com os fatores morfológicos e fisiológicos tem sido cada vez mais aceito

(Carvalho & Araújo, 2004; Vitt & Pianka, 2007).

A teoria do forrageio ótimo proposta inicialmente por Emlen (1966) e MacArthur &

Pianka (1966), corrobora a idéia de que os organismos forrageiam de forma a maximizar

seu ganho de energia. Ou seja, eles se comportam de modo a encontrar, capturar e

consumir alimentos de maior retorno energético gastando o mínimo de energia. Ainda

segundo essa teoria, predadores tendem a ampliar a variedade de presas consumidas à

medida que a oferta geral de alimento diminui. Sendo assim, quando o alimento se torna

escasso, menos seletiva será a dieta, da mesma forma, à medida que a variedade e

abundância de presas aumentam, a dieta dos predadores se torna progressivamente mais

41

seletiva. Essa teoria serviria para explicar, entre outras coisas, as variações sazonais

observadas na dieta dos lagartos (Janzen & Schoener, 1968).

Estudos tradicionais em ecologia referiam-se ao conceito de nicho como uma

propriedade da espécie ou da população como um todo (Bolnick et al., 2003). No entanto a

hipótese de especialização individual proposta por Bolnick et al. (2002) discute a

contribuição de cada espécime no nicho total da população. Essa hipótese demonstra que

populações de espécies generalistas, que utilizam diversos tipos de recursos, podem ser na

verdade compostas por indivíduos especialistas (Svanback & Bolnick, 2007). A variação

na dieta entre indivíduos da mesma espécie pode ocorrer por vários motivos, entre eles,

escassez de recurso, variabilidade sazonal, ontogenia e divergência sexual tendo

consequências relevantes em padrões evolutivos e ecológicos (Bolnick et al., 2002;

Bolnick et al., 2003).

No presente estudo foram caracterizadas as dietas dos lagartos de uma área de

Caatinga do estado de Sergipe em termos de composição e importância dos itens

utilizados, de modo a verificar como as espécies partilham os recursos alimentares.

Investigou-se também se as dietas dos lagartos diferem sazonalmente (entre os períodos

seco e chuvoso) e se estão relacionadas à disponibilidade de presas do ambiente.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

O estudo foi realizado em uma área de Caatinga do estado de Sergipe, o

Monumento Natural Grota do Angico - MNGA (9º41’S e 38º31’W), localizado à margem

direita do Rio São Francisco. A Caatinga compreende a maior porção do nordeste

brasileiro (Andrade et al., 2005). É definida pela presença de vegetação decídua,

caracterizada por formações caducifólias e xerofíticas semiáridas, que crescem em solos

rasos, rochosos e às vezes salino e pelas características meteorológicas, como altas taxas de

radiação solar, baixa nebulosidade, baixas taxas de umidade relativa e baixos níveis de

precipitações anuais, de 240 a 1550 mm, distribuídos em períodos irregulares (Nimer,

1972; Ab’Sáber, 1977; Prado, 2005). A precipitação média anual no MNGA é em torno de

500 mm, marcada por um período chuvoso, em geral de abril a agosto e outro de seca,

42

coincidindo com a primavera-verão (Nimer, 1972; Santos & Andrade, 1992). O MNGA

possui uma área de 2.182 ha, com altitude média de 100 m. O clima da região é árido,

limitado por espaços semiáridos (BShw – classificação de Köppen), com temperaturas

médias anuais elevadas (26º a 28ºC). Na área já foram registradas 174 espécies de

angiosperma com predominância de representantes das famílias Fabaceae, Asteraceae,

Euforbiaceae, entre outras (Silva et al., 2013).

Coleta de dados - As coletas dos espécimes foram realizadas em campanhas

mensais de cinco dias consecutivos entre janeiro de 2012 a junho de 2013, totalizando 90

dias de campo. Os animais foram amostrados por dois métodos: armadilhas de

interceptação e queda (96 baldes de 30 litros com cercas-guia e padrão de distribuição em

“Y”) e procura ativa. Paralela as coletas dos lagartos foram realizadas amostragens

mensais de disponibilidade de presas na área de estudo entre julho de 2012 a junho de

2013. Para isso foram adotadas 48 armadilhas de queda construídas com potes plásticos de

250 ml, contendo uma solução de álcool, formol, detergente neutro e água. As armadilhas

para levantamento de disponibilidade de presas foram dispostas de forma a abranger

diferentes características do ambiente e permaneceram abertas por três dias consecutivos,

apenas no período diurno, coincidindo com o horário de atividade dos lagartos estudados.

As informações tomadas de disponibilidade de presas foram extrapoladas para toda a área

do MNGA.

Em laboratório, tanto as amostras de disponibilidade de presas quanto os conteúdos

estomacais foram analisados em estereomicroscópio e identificados até o nível de ordem,

com auxílio de bibliografia especializada (Buzzi, 2002; Triplehorn & Johnson, 2011).

Apenas a ordem Hymenoptera foi dividida em Formicidae e demais representantes do

táxon seguindo recomendações de Mesquita et al. (2006a).

Para a definição dos meses correspondentes aos períodos chuvoso e seco foram

consideradas as médias históricas de pluviosidade tomadas para a região de Poço Redondo

entre os anos de 2003 a 2013 (fonte: SEMARH/SE). Foi adotado um mínimo de 45 mm

(média histórica) para o período mais úmido e inferior a esse valor para a fase mais seca.

Os meses considerados como pertencentes ao período chuvoso foram de abril a agosto,

sendo os demais atribuídos ao período seco.

43

Análises dos dados

As presas consumidas pelos lagartos foram contadas e as encontradas inteiras foram

mensuradas quanto aos seus maiores comprimento (c) e largura (l) com o auxílio de

paquímetro digital (precisão 0,01 mm). Os volumes (v) das presas foram estimados através

da fórmula do volume de um elipsóide (Magnusson et al., 2003): Volume =

(π.comprimento.largura2)/6.

Para avaliar a contribuição relativa de cada categoria de presa na dieta das

diferentes espécies, foi calculado o índice de valor de importância (IVI) através da seguinte

equação (Bjorndal et al., 1997): IVI=(F%+N%+V%)/3, onde F é a frequência, N o número

e V o volume de cada categoria de presa, todos em porcentagem.

A diversidade de presas disponíveis no ambiente e as amplitudes de nicho alimentar

(B) (numérica e volumétrica) foram calculadas utilizando o inverso do índice de

diversidade de Simpson (1949). Os valores de B variam de 1 (predominância de uma

categoria) a n (distribuição homogênea de todas as categorias). Posteriormente, foi

calculada a média entre as duas amplitudes para a obtenção de um único valor que foi

utilizado como referência à amplitude de nicho alimentar como adotado por Werneck et

al., (2009).

O módulo de sobreposição de nicho do software Ecosim 5.0 foi usado para

averiguar a presença de padrões não-aleatórios na sobreposição de nicho trófico. Para as

simulações foi adotado o algoritmo de randomização RA3 ideal para detectar padrões de

sobreposição de nichos não aleatórios (Lawlor, 1980; Gotelli & Entsminger, 2001). Foram

utilizados nessa análise os índices de valor de importância (IVI) de cada categoria de presa

utilizada pelas espécies de lagarto. A análise foi realizada incluindo apenas espécies com

mais de cinco registros e categorias de presas com índice de valor de importância maior

que 5% em pelo menos uma das espécies de lagarto considerada.

Para o período cujos dados de dieta e disponibilidade de presas foram tomados

simultaneamente foi avaliada a eletividade dos itens alimentares por meio do índice E de

Ivle (Krebs, 1989): E = (Ui – Di)/(Ui+Di), neste caso Ui é a proporção de utilização de um

dado recurso e Di é a proporção em relação a sua disponibilidade. O índice varia de -1 a 1,

sendo: (-1 a rejeição total da categoria de recurso e 1 quando houver total seleção).

44

As abundâncias relativas das categorias de presas consumidas por cada espécie e a

disponibilidade de recursos presentes no ambiente, dados tomados simultaneamente, ao

longo do ano e em cada período, foram comparadas par a par por Kolmogorov-Simirnov

(Zar, 1999). O nível de significância adotado nas análises foi de 5%.

RESULTADOS

No total, foram analisados 427 estômagos (73 vazios) de 11 espécies de lagartos

sendo Acratosaura mentalis (13 amostras), Ameiva ameiva (04), Ameivula ocellifera (85),

Brasiliscincus heathi (16), Gymnodactylus geckoides (76), Iguana iguana (01),

Lygodactylus klugei (57), Salvator merianae (01), Tropidurus hispidus (90), Tropidurus

semitaeniatus (76) e Vanzosaura rubricauda (08). Das espécies avaliadas são apresentadas

informações apenas das mais abundantes e que continham conteúdo estomacal em pelo

menos cinco estômagos (Tabela 1).

Foram reconhecidas 25 categorias de itens alimentares variando em termos de

importância (IVI) de 0,38 (Acari para Tropidurus hispidus) a 68,53 (Formicidae para

Tropidurus semitaeniatus) (Tabela 1). Na avaliação geral, as presas mais importantes (IVI)

foram: Isoptera para A. ocellifera, G. geckoides, L. klugei e B. heathi (44,95; 44,75; 23,15 e

64,08, respectivamente) e Formicidae para T. hispidus e T. semitaeniatus (56,33 e 68,52,

respectivamente) (Tabela 1). Além dos invertebrados os lagartos ingeriram vertebrados

(outros lagartos) e material vegetal (folhas, frutos e sementes).

Os valores de largura de nicho alimentar, na avaliação geral, variaram de 1,72 (B.

heathi) a 6,07 (L. klugei; Tabela 1). A sobreposição de nicho média observada foi alta

(0,65) e maior do que a esperada ao acaso (P < 0,001). As sobreposições variaram de 0,30

(B. heathi vs. T. semitaeniatus) a 0,94 (A. ocellifera vs. L. klugei e T. hispidus vs. T.

semitaeniatus). Os maiores valores de sobreposição de dieta foram encontrados entre as

espécies que se alimentam preferencialmente de Isoptera (L. klugei, A. ocellifera) e

Formicidae (T. hispidus e T. semitaeniatus) (Tabela 2).

Quanto à disponibilidade de invertebrados, no ambiente, foram amostrados 100.615

espécimes divididos em 29 categorias, sendo as mais abundantes Collembola (70,15%),

Formicidae (8,65%) e Acari (7,38%) (Tabela 1). As categorias mais frequentes (presentes

45

nos 12 meses de amostragem - 100%) foram Acari, Araneae, Blattaria, Collembola,

Coleoptera, Diptera, Formicidae, larvas de insetos, Orthoptera, Pseudoscorpiones e

Thysanura e as menos frequentes (presentes somente em um mês - 8,33%) Dermaptera,

Ephemeroptera, Mecoptera, Odonata, Phasmatodea e Zoraptera. A diversidade (B) de

presas disponíveis no ambiente foi de 1,96.

Collembola foi a categoria mais abundante nas amostras de disponibilidade tanto

no período chuvoso (75,01%) quanto no seco (56,84%). Diplopoda e Opiliones foram

amostradas apenas no período chuvoso e Dermaptera, Diplura, Ephemeroptera, Mecoptera,

Odonata, Phasmatodea e Zoraptera apenas no período seco (Tabela 3).

Com relação ao consumo de presas por período foi verificado que A. ocellifera

consumiu em ambos os períodos 13 categorias, sendo Coleoptera (51,95%) no período

chuvoso e Isoptera (35,83%) no seco as mais importantes em termos de IVI.

Gymnodactylus geckoides consumiu 11 categorias no período chuvoso, sendo Orthoptera

(33,02%) a mais importante e oito no período seco sendo Isoptera a mais importante

(76,17%). Lygodactylus klugei consumiu 10 categorias no período chuvoso sendo Isoptera

(39,88%) a mais importante e 12 no seco sendo Coleoptera a mais importante (30,50%).

Tropidurus hispidus consumiu 16 categorias no período chuvoso, sendo larvas de insetos

(23,49%) a mais importante e 17 no período seco, sendo Coleoptera a mais importante

(57,79%). Tropidurus semitaeniatus consumiu 17 categorias nos dois períodos sendo

larvas de insetos no período chuvoso e Formicidae no seco as mais importantes (43,12% e

59,54%, respectivamente). Brasiliscincus heathi consumiu sete categorias no período

chuvoso e cinco no seco sendo Isoptera a mais importante em ambos (75,19%; 41,59%,

respectivamente).

As larguras de nicho trófico, por período, variaram de 1,43 (B. heathi) a 4,36 (T.

hispidus) no período chuvoso (Tabela 1). Já no período seco variou de 1,63 (G. geckoides)

a 5,27 (L. klugei; Tabela 1).

Várias categorias apresentaram índices mínimos de eletividade (-1,00), por

exemplo, Acari para A. ocellifera, Blattaria para G. geckoides, Opiliones para L. klugei,

Diptera para B. heathi e Thysanura para T. hispidus e T. semitaeniatus entre outros. Três

categorias apresentaram índice máximo de eletividade (+1,00), sendo Gastropoda para A.

ocellifera, L. klugei, T. hispidus e T. semitaeniatus, Homoptera para A. ocellifera e T.

46

hispidus e material vegetal para A. ocellifera, B. heathi, T. hispidus e T. semitaeniatus.

Outras categorias de presas, presentes na disponibilidade, como Chilopoda, Diplopoda,

Formicidae, Hemiptera, vespas, Isoptera, larvas de insetos, Lepidoptera, Orthoptera e

Pseudoscorpiones apresentaram altas eletividades pelos lagartos (Tabela 1).

Não foram verificadas diferenças significativas (Kolmogorov–Smirnov p > 0,05)

entre as proporções numéricas de presas das amostras de disponibilidade e as efetivamente

utilizadas pelos lagartos em todos os tratamentos: i) avaliação geral (A. ocellifera Dmax =

0,9282; G. geckoides Dmax = 0,8162; L. klugei Dmax = 0,682; B. heathi Dmax = 0,8995; T.

hispidus Dmax = 0,7808 e T. semitaeniatus Dmax = 0,7815); ii) período seco (A. ocellifera

Dmax = 0,9029; G. geckoides Dmax = 0,7384; L. klugei Dmax = 0,5315; B. heathi Dmax =

0,7671; T. hispidus Dmax = 0,6773 e T. semitaeniatus Dmax = 0,6857 e iii) período chuvoso

(A. ocellifera Dmax = 0,8702; G. geckoides Dmax = 0,7819; L. klugei Dmax = 0,7616; B.

heathi Dmax = 0,9721; T. hispidus Dmax = 0,826 e T. semitaeniatus Dmax = 0,8374). A

disponibilidade também não variou sazonalmente (Dmax = 0,5000).

Dos 18 meses amostrados apenas quatro apresentaram dados pluviométricos acima

da média histórica (Figura 1). Não houve variação expressiva na precipitação entre os

períodos do ano de 2012, ao longo do qual praticamente não choveu. Apenas em 2013

ocorreram picos de chuva em janeiro (atípico para a região) e de abril a junho,

considerados pertencentes ao período chuvoso (Figura 1).

DISCUSSÃO

Os resultados deste estudo indicaram que a taxocenose de lagartos do MNGA

alimentou-se principalmente de Coleoptera, Formicidae, Isoptera, larvas de insetos e

Orthoptera, caracterizando uma dieta predominantemente insetívora. Invertebrados

terrestres são os principais itens alimentares de diversas espécies de lagartos (Dias & Silva,

1998; Pough et al., 2004; Meira et al., 2007).

Na avaliação geral, Isoptera foi o item mais importante nas dietas de A. ocellifera,

G. geckoides, L. klugei e B. heathi e Formicidae para T. hispidus e T. semitaeniatus,

demonstrando uma alta eletividade de poucas categorias de recursos alimentares por essas

espécies. A preferência por essas categorias de presas é frequentemente relatada na dieta

47

dos representantes dos gêneros dos lagartos estudados (Araújo, 1987; Colli et al., 1992;

Vitt, 1995; Dias & Silva, 1998; Faria, 2001; Meira et al., 2007; Kolodiuk et al., 2009). Os

resultados podem ser indicativos assim, do conservatismo do uso de determinados tipos de

recursos alimentares pelas espécies em questão ou mesmo de outros representantes destes

gêneros.

Neste trabalho foi observado que todas as espécies consumiram tanto presas

sedentárias quanto ativas. Os menores valores de largura de nicho foram verificados para

A. ocellifera, G. geckoides e B. heathi, já L. klugei, T. hispidus e T. semitaeniatus

apresentaram os maiores valores entre as espécies avaliadas. Normalmente por se

movimentarem mais no ambiente percorrendo maiores distâncias os forrageadores ativos

têm maior possibilidade de encontro e escolha de determinados tipos de presas. Por outro

lado os forrageadores de espreita se movimentam pouco e tendem a consumir presas mais

ativas. Devido a pouca energia gasta na procura, são menos restritivos na seleção de tipos

de presas. Dessa forma forrageadores de espreita geralmente possuem maiores larguras de

nicho que os forrageadores ativos, sendo portanto mais generalistas (Schoener, 1971; Huey

& Pianka, 1981). Estratégia de forrageamento por espreita já foi sugerido, por exemplo,

para Phyllopezus pollicaris (Dias & Silva, 1998), Tropidurus hispidus, T. itambere, T.

oreadicus, T. torquatus e T. semitaeniatus (Colli et al., 1992; Rocha & Bergalo, 1994; Dias

& Silva, 1998; Fialho et al., 2000; Faria, 2001; Meira et al., 2007; Kolodiuk et al., 2009) e

de forrageamento ativo para Ameivula abaetensis, A. ocellifera, Ameiva ameiva (Vitt &

Colli, 1994; Silva et al., 2003; Dias & Rocha, 2007) e Vanzosaura rubricauda (Dias &

Silva, 1998). Porém, como essas duas estratégias representam os extremos de um contínuo,

há ao longo dessa distribuição uma variação na intensidade de forrageio mesmo entre

predadores categorizados dentro de uma mesma estratégia. Assim, pode haver ampla

variação e complexidade (intra e interespecífica) no modo de forrageamento dentre as

espécies de lagartos, dificultando sua classificação apenas como forrageadores de espreita

ou ativos (Cooper, 1994; Werner et al., 1997; Werner, 1998).

A dieta de B. heathi no MNGA, por exemplo, foi caracterizada pelo consumo de

poucos itens alimentares (dez categorias de presas, incluindo material vegetal), tendo

Isoptera como a principal categoria utilizada. A espécie apresentou a menor largura de

nicho, tanto na avaliação geral, quanto no período chuvoso o que a colocou aparentemente

como a menos generalista, na área de estudo. Esse resultado não corresponde aos

48

encontrados, por exemplo, por Huey & Pianka (1977) no deserto do Kalahari, Vitt (1995)

na Caatinga, Castanzo & Bauer (1998) em ambientes áridos da África, Vrcibradic & Rocha

(1998) na restinga do sudeste brasileiro e Rocha et al., (2004) em ambinetes insulares do

estado do Rio de Janeiro. Para esses autores os lagartos da família Scincidae são, em geral,

predadores generalistas de artrópodes e o consumo relativamente amplo de tipos de presas

é adotado para caracterizar a estratégia de forrageamento mista do gênero (antigos

Mabuya) (Vrcibradic & Rocha, 1995; 1996; Rocha et al., 2002). Entretanto esse resultado

deve ser interpretado com cautela, especialmente porque o tamanho da amostra foi

relativamente pequeno. Brasiliscincus heathi, das espécies consideradas na avaliação foi a

com menor número de espécimes coletados ao longo do estudo (16 indivíduos). Embora se

comente que a filogenia desempenha um papel importante no modo de forrageio dos

lagartos (Schoener, 1971; Cooper, 1995), as espécies podem modular suas estratégias de

caça de acordo com as pressões impostas pelo ambiente, tais como a sazonalidade e a

seletividade dos predadores (Huey & Pianka, 1981; Stamps et al., 1981; Rocha, 1994).

Adicionalmente membros de uma espécie podem se especializar em determinados itens

alimentares ou exibirem uma maneira particular de forrageamento (Pough et al., 1998).

A sobreposição de nicho alimentar média apresentou-se relativamente elevada,

indicando uma falta de estruturação da taxocenose em estudo no que diz respeito à dieta

das espécies envolvidas. É provável que a elevada sobreposição na utilização dos recursos

esteja relacionada à alta disponibilidade local e, portanto as presas estariam potencialmente

disponíveis e acessíveis no ambiente de forma também similar, indicando possivelmente

uma falta de concorrência entre as espécies. Porém, relações competitivas são mais

evidentes, quando os recursos são limitados (Colwell & Futuyma, 1971; Schoener, 1975) o

que aparentemente parece não estar ocorrendo no local do presente estudo, pelo menos

para o período estudado.

Oito categorias (Diplura, Ephemeroptera, Mecoptera, Odonata, Opiliones,

Phasmatodea, Psocoptera e Zoraptera) estiveram presentes nas amostras de disponibilidade

de recurso alimentar, mas não foram consumidas por nenhuma espécie de lagarto. Isso

pode acontecer devido à baixa frequência dessas categorias nas amostras de

disponibilidade, como já relatado por Stamps et al., (1981) em estudo que relacionava a

seletividade de presas por lagartos juvenis com as abundâncias de recursos alimentares. Já

outras categorias de presas apesar da grande abundância na disponibilidade (ex. Acari,

49

Collembola e Diptera) não tiveram um papel muito importante na composição da dieta da

taxocenose de lagartos. Stamps et al., (1981) sugerem que este fato está relacionado com

os modelos de forrageamento ótimo, cujos pressupostos incluem a otimização de valores

energéticos ou valores nutricionais das presas e prevêem que a seletividade para itens

nutricionalmente importantes pode estar inversamente relacionada à abundância destes

itens no ambiente. Além disso, o consumo de presas com pequena massa corpórea e

consequentemente menor retorno proteico poderia levar o lagarto a um maior período de

exposição a predadores, pois teria de ingerir uma grande quantidade desse recurso para

compensar o gasto de energia e de exposição (Guix, 1993; Rocha, 1988).

Além dos fatores externos (experiências anteriores, pouca disponibilidade e

pequenas massas corpóreas das presas) o comportamento alimentar dos lagartos pode ser

individual, mediado através de sistemas sensoriais e sendo determinado geneticamente

(Feder & Lauder, 1986; Pough et al., 1998). A preferência por um determinado tipo de

presa é geralmente manifestada antes que o indivíduo tenha tido qualquer exposição à

presa potencial, indicando que a seletividade de itens alimentares é um comportamento

inato, ou seja, também apresenta uma base genética (Pough et al., 1998).

As categorias mais abundantes no período chuvoso (Collembola e Acari) não foram

as mais importantes para as espécies de lagartos estudadas nesse período. Ficando essa

posição para categorias como Coleoptera para A. ocellifera, Orthoptera para G. geckoides,

Isoptera para L. klugei e B. heathi e larvas de insetos para T. hispidus e T. semitaeniatus.

No período seco as categorias mais abundantes (Collembola, Formicidae e Coleoptera)

foram as mais importantes (IVI) para L. klugei e T. hispidus (Coleoptera) e T.

semitaeniatus (Formicidae), exceto para A. ocellifera, G. geckoides e B. heathi que tiveram

Isoptera como categoria mais importante neste período. Alguns estudos demonstram que as

causas da variação na composição da dieta de uma espécie são de origens diferentes,

podendo variar entre os sexos, pelas diferenças morfológicas, em função do tempo e

decorrente das sutis mudanças sazonais na disponibilidade de presas (pequena escala) e

mudança ontogenética (maior escala) ou mesmo pelo fácil acesso a presa (Pianka, 1970;

Fitch, 1978; Schoener et al., 1982; Van Sluys, 1995; Rocha, 1996; Fialho et al., 2000; Silva

& Araújo, 2008).

Presas pequenas compostas por estruturas moles podem ser subestimado pela fácil

dissolução e mesmo com pouca importância na composição geral, também fizeram parte

50

da dieta dos lagartos, como observados aqui para G. geckoides e T. hispidus que

consumiram Acari e G. geckoides, T. hispidus, T. semitaeniatus, B. heathi e L. klugei que

consumiram Collembola. Diferente de outros trabalhos como os de Ramos (1981) e Vitt et

al., (2005) com o Sphaerodactylidae Coleodactylus amazonicus que mostram uma clara

preferência por Collembola e Acari indicando que o consumo de presas muito pequenas e

mais abundantes no ambiente é maior para espécies de lagartos menores, embora estes não

excluam presas maiores quando tiverem chance de consumi-las.

Durante o período seco, a vegetação da Caatinga torna-se completamente árida

reduzindo os locais de forrageamento. Nessas ocasiões as espécies tendem a ampliar suas

áreas de vida de modo a obter quantidades suficientes de recursos para suas necessidades

diárias. As maiores larguras de nicho para o período seco foram verificadas para A.

ocellifera, L. klugei e B. heathi. Por outro lado, durante o período chuvoso a vegetação da

Caatinga revigora-se ficando úmida e produzindo muitas flores o que atraem mais insetos

(Kolodiuk et al., 2009). No período chuvoso as maiores larguras de nicho foram estimadas

para G. geckoides, T. hispidus e T. semitaeniatus. Dessa forma é sugerido que a variação

das larguras de nicho pelas diferentes espécies, entre os dois períodos, seja uma tática para

evitar os efeitos negativos da competição. Esse resultado também pode ser reflexo da

aparente inexistência de déficit na abundância de diferentes tipos de presas, ao retorno

energético fornecido pelas mesmas e pela elevada disponibilidade das presas preferenciais

de cada espécie nos respectivos períodos (Toft, 1985; Rocha, 1992; Rocha, 2000). Além do

que o hábito alimentar está diretamente ligado à morfologia trófica e ao tipo de estratégia

de forrageamento adotada por cada espécie (Huey & Pianka, 1981; Lima & Moreira,

1993).

As ordens que apresentaram as flutuações sazonais mais bruscas na disponibilidade

foram Acarina, Collembola, Diptera e Formicidae. Em ambientes com flutuações

climáticas, é comum ocorrerem variações sazonais na composição da dieta. Estas

mudanças estão relacionadas com as variações no regime de chuva que provocam

mudanças na umidade e acabam por refletir na abundância de presas (Vrcibradic et al.,

1998). Porém a disponibilidade de recurso no ambiente não variou de forma significativa

entre os períodos chuvoso e seco. Vrcibradic et al., (1998) também não encontraram

mudanças sazonais significativas na disponibilidade de invertebrados disponíveis no

ambiente no habitat de restinga onde estudaram.

51

Apesar de três categorias (Collembola, Acarina e Diptera) serem abundantes na

disponibilidade, mas pouco consumidas, devido às justificativas já apresentadas, não houve

diferença entre a dieta das espécies e a disponibilidade, o que indica que a dieta refletiu a

disponibilidade no ambiente. Esse fato ainda é corroborado pela ausência de sazonalidade

na disponibilidade. A ausência de variação na dieta dos lagartos no MNGA pode estar

relacionada com a alta disponibilidade de presas local. Neste caso, dependendo da

abundância de presas no ambiente as variações sazonais na dieta podem ser reduzidas ou

mesmo não ocorrerem (Vrcibradic et al., 1998).

Esse resultado vai de encontro com Rocha (1992), segundo ele as variações

sazonais na dieta são comuns em espécies que vivem em habitats tropicais em que a

produtividade local esteja sujeita aos ciclos de pluviosidade. Assim a ausência de variação

sazonal na dieta dos lagartos no MNGA, pode estar relacionada ao regime de chuvas

verificados em 2012 que pouco oscilou no período. Apenas em 2013 houve alguns picos

expressivos no período chuvoso.

O consumo de material vegetal foi também frequente, sendo sua ocorrência

considerada importante na dieta dos lagartos. Possivelmente o consumo de plantas pelos

lagartos estudados pode estar associado à preferência de alguma espécie por esse tipo de

recurso devido ao retorno energético fornecido, do efeito vermífugo de algumas plantas, do

fornecimento de reserva extra de água e algumas vezes por auxiliar na digestão de alguns

itens. Espécies onívoras tendem a consumir as partes macias dos vegetais (ex. flores e

folhas) que são, em geral, facilmente digeridas (Fialho et al., 2000; Rocha, 2000;

Vrcibradic, 2001; Rocha & Siqueira, 2008). Teixeira et al., (2013) verificaram o uso de

seiva por Lygodactylus klugei em área de Caatinga. Essa substância embora não detectável

nas análises de conteúdo estomacal pode constituir uma importante fonte de nutrientes para

essa espécie também na área do MNGA, principalmente nos períodos de maior restrição de

água e de alimento. Alguns autores sugerem que o consumo de plantas podem também

auxiliar na eliminação de parasitas intestinais, na digestão de exoesqueletos de

invertebrados, ou mesmo servir como fonte extra de água, sendo sua participação variável

entre as espécies (Vrcibradic, 2001; Lima & Rocha, 2006; Ribeiro et al., 2008). O bioma

Caatinga oferece grandes restrições hídricas aos animais que ali vivem dessa forma o

consumo de plantas poderiam servir como um complemento a outras fontes de água

adotadas pelos lagartos (Lima & Rocha, 2006).

52

No Brasil, há várias espécies que incluem consideráveis proporções de itens

vegetais em suas dietas, como Liolaemus lutzae (Rocha, 1996; 2000), Cnemidophorus

lemniscatus (Vitt et al., 1997), Ameivula abaetensis, A. ocellifera (Dias & Rocha, 2007),

Salvator merianae (Kiefer & Sazima, 2002), Tupinambis quadrilineatus (Mesquita et al.,

2006b), vários representantes do gênero Tropidurus (ex. Vitt, 1995; Fialho et al., 2000;

Van Sluys et al., 2004; Carvalho et al., 2007; Rocha & Siqueira, 2008), Brasiliscincus

agilis (Rocha et al., 2002) e Psychosaura macrohyncha (Vrcibradic & Rocha, 2005). A

única espécie de lagarto brasileiro conhecido por ter a dieta composta quase

exclusivamente por material vegetal é Iguana iguana (Rand, 1978; Rand et al., 1990).

A Saurofagia foi observada em T. hispidus e T. semitaeniatus, que se alimentaram

respectivamente de Vanzosaura rubricauda e T. hispidus (ambos no período seco). O

canibalismo e a saurofagia tem sido reportada com certa frequência em lacertílios (ex.

Anderson, 1960; Bowie, 1973; Polis, 1981; Blanco et al., 2012). Na maioria dos casos

estas estratégias predatórias oportunistas aparecem como resultado de um comportamento

predatório normal (Polis & Myers, 1985). Além disso, a divulgação de tais eventos vem

sendo ampliada em resposta ao aumento de estudos de ecologia e comportamento (Blanco

et al., 2012). No Brasil já foram documentados, por exemplo, o registro de canibalismo e

saurofagia para Ameiva ameiva (Rocha & Vrcibradic, 1998), Ameivula ocellifera (Sales et

al., 2010), Hemidactylus mabouia (Bonfiglio et al., 2006; Pombal & Pombal, 2010),

Tropidurus torquatus e Psychosaura macrorhyncha (Teixeira, 2001). Predação de V.

rubricauda e T. hispidus pelas espécies anteriormente relatadas ainda não haviam sido

reportadas.

É importante ressaltar que não foi possível inferir com maior exatidão em relação à

dieta de outras espécies presentes na área como Acratosaura mentalis, Ameiva ameiva,

Iguana iguana, Salvator merianae e Vanzosaura rubricauda devido aos poucos registros e

conteúdo estomacal encontrados.

Os resultados mostram que embora as dietas dos lagartos tenham sido

caracterizadas por uma ampla variedade de presas utilizadas ela refletiu a disponibilidade

no ambiente, esse fato ainda é corroborado pela ausência de sazonalidade na

disponibilidade no período estudado. Um resultado interessante foi a dieta de B. heathi

apresentando-se como especialista diferente de outras populações de espécies pertencentes

ao mesmo gênero. Finalmente conclui-se que a taxocenose de lagartos estudada não está

53

estruturada em nível trófico. No entanto, a grande sobreposição observada pode indicar

utilização de recursos compartilhados e uma falta de concorrência permitindo a

coexistência.

AGRADECIMENTOS

A Secretaria de Estado do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos (SEMARH) pela conceção da licença de pesquisa Nº 032.000-01143/2012-7. A Universidade Federal de Sergipe pelo apoio logístico. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superio (CAPES) pela bolsa de Mestrado. Ao Laboratório de Cordados: Herpetologia/Ictiologia da Universidade Federal de Sergipe pela estrutura e materiais de pesquisa fornecidos. A FAPITEC pelos recursos que possibilitaram a execução desta pesquisa.

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Tabela 1. Disponibilidade de presas e composição geral das dietas dos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil, entre 2012 e 2013. Valores correspondem aos índices de valor de importância (IVI) e eletividade das categorias de presas utilizadas.

Categorias / Espécie A. ocellifera (n = 85) G. geckoides (n = 76) L. klugei (n = 57) B. heathi (n = 16) T. semitaeniatus (n = 76) T. hispidus (n = 90)

Disponibilidade Dieta (IVI) Eletividade Dieta (IVI) Eletividade Dieta (IVI) Eletividade Dieta (IVI) Eletividade Dieta (IVI) Eletividade Dieta (IVI) Eletividade

Acari 7427 - -1 1.29 -0,6 - -1 - -1 - -1 0.38 -1

Araneae 1223 13.77 0,2 5.17 0,3 9.62 0,7 5.36 0,1 13.31 0,2 12.89 -0,03

Blattaria 192 4.29 0,4 3.53 -1 - -1 - -1 2.58 -0,5 2.42 -0,3

Chilopoda 30 1.02 0,2 - -1 0.78 0,9 - -1 2.02 0,6 2.11 0,7

Collembola 70584 - -1 0.54 -1 2.40 -0,9 2.20 -1 1.09 -0,9 0.79 -0,9

Coleoptera 4530 30.85 -0,2 7.53 -0,2 22.76 0,7 12.49 -0,3 20.58 0,0 39.97 0,3

Dermaptera 1 - -1 - -1 - -1 6.93 -1 0.46 -1 - -1

Diplopoda 5 - -1 - -1 - -1 - -1 0.57 1 - -1

Diplura 6 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Diptera 5838 - -1 - -1 5.85 0,3 - -1 5.08 -0,7 0.38 -1

Ephemeroptera 1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Formicidae 8705 3.95 -1 17.82 0,0 2.82 -0,5 2.21 -0,5 68.52 0,8 56.33 0,8

Gastropoda 0 2.45 1 - - 6.24 1 - - 0.46 1 0.77 1

Hemiptera 29 2.25 0,5 1.08 0,9 4.57 1 - -1 3.53 0,9 2.75 0,9

Homoptera 0 0.70 1 - - - - - - - - 0.40 -

Hymenoptera (não formigas) 90 - -1 - -1 3.14 0,9 - -1 7.81 0,8 9.93 0,8

Isoptera 75 44.95 1 44.75 1 23.15 1 64.08 1 10.38 1 10.83 1

Isopoda 12 - -1 - -1 - -1 - -1 0.86 -1 0.42 0,6

Larva de Inseto 536 16.49 0,6 3.82 -1 19.14 0,9 15.53 0,7 25.53 0,8 19.52 0,8

Lepidoptera 159 4.21 0,6 0.78 -1 1.13 0,8 2.51 0,7 3.15 0,6 9.63 0,8

Mantoidea 12 1.38 0,8 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Material vegetal 0 1.57 1 - - - - 2.08 1 8.33 1 18.15 1

Mecoptera 4 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Odonata 1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

65

Opilionidae 9 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Orthoptera 537 8.28 0,2 12.46 0,5 6.65 0,8 5.35 0,5 5.95 0,1 7.55 0,2

Phasmatodea 1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Pseudoscorpionida 143 0.81 -0,5 2.19 0,8 1.60 0,8 - -1 0.92 0,2 0.77 -0,0

Psocoptera 107 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Scorpionida 30 0.81 -1 - -1 - -1 - -1 1.72 -1 - -1

Tysanura 316 3.37 0,1 1.22 0,5 2.41 0,6 - -1 0.93 -1 0.78 -1

Vertebrados 2 - -1 - -1 - -1 - -1 1,73 -1 0,62 -1

Zoraptera 10 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1 - -1

Estômago vazio - 11 - 28 - 10 - 4 - 0 - 1 -

Largura de nicho total 1,96 2,6 - 2,61 - 6,07 - 1,72 - 3,03 - 3,20 -

Largura de nicho (seca) - 2,92 - 1,63 - 5,27 - 2,28 - 2,31 - 1,98 -

Largura de nicho (chuva) - 2,29 - 3,59 - 4,02 - 1,43 - 2,91 - 4,36 -

66

Tabela 2. Sobreposição de nicho alimentar dos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil.

Espécies A. ocellifera G. geckoides L. Klugei B. heathi T. hispidus T. semitaeniatus A. ocellifera 0,85 0,94 0,90 0,56 0,44 G. geckoides 0,71 0,93 0,52 0,52 L. Klugei 0,78 0,61 0,50 B. heathi 0,34 0,30 T. hispidus 0,94 T. semitaeniatus

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Tabela 3. Disponibilidade de recursos por períodos (seco e chuvoso) do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil, entre 2012 e 2013. Valores correspondem a (N) abundância e (F) Frequência.

Estação Chuvosa Estação Seca Táxon N N% F F% N N% F F%

Acari 6479 8,79 5 100,00 948 3,53 7 100,00 Araneae 525 0,71 5 100,00 698 2,60 7 100,00 Blattaria 50 0,07 5 100,00 142 0,53 7 100,00 Chilopoda 22 0,03 3 60,00 8 0,03 3 42,86 Collembola 55303 75,01 5 100,00 15281 56,84 7 100,00 Coleoptera 2368 3,21 5 100,00 2162 8,04 7 100,00 Dermaptera 0 0,00 0 0,00 1 0,00 1 14,29 Diplopoda 5 0,01 3 60,00 0 0,00 0 0,00 Diplura 0 0,00 0 0,00 6 0,02 2 28,57 Diptera 4282 5,81 5 100,00 1556 5,79 7 100,00 Ephemeroptera 0 0,00 0 0,00 1 0,00 1 14,29 Hemiptera 20 0,03 4 80,00 9 0,03 4 57,14 Formicidae 3375 4,58 5 100,00 5330 19,83 7 100,00 Vespas 57 0,08 5 100,00 33 0,12 6 85,71 Isopoda 4 0,01 2 40,00 8 0,03 1 14,29 Isoptera 66 0,09 5 100,00 9 0,03 4 57,14 Larva de inseto 423 0,57 5 100,00 113 0,42 7 100,00 Lepidoptera 123 0,17 5 100,00 36 0,13 4 57,14 Mantodea 5 0,01 3 60,00 7 0,03 3 42,86 Mecoptera 0 0,00 0 0,00 4 0,01 1 14,29 Odonata 0 0,00 0 0,00 1 0,00 1 14,29 Opiliones 9 0,01 3 60,00 0 0,00 0 0,00 Orthoptera 259 0,35 5 100,00 278 1,03 7 100,00 Phasmatodea 0 0,00 0 0,00 1 0,00 1 14,29 Pseudoscorpionida 52 0,07 5 100,00 91 0,34 7 100,00 Psocoptera 38 0,05 5 100,00 69 0,26 6 85,71 Scorpionida 12 0,02 4 80,00 18 0,07 6 85,71 Thysanura 252 0,34 5 100,00 64 0,24 7 100,00 Zoraptera 0 0,00 0 0,00 10 0,04 1 14,29 Total 73729 100,00 26884 100,00

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Figura 1. Dados pluviométricos mensais para o período de execução do trabalho tomados na estação metereológica mais próxima (Poço Redondo) a área de estudo. Média histórica em mm para o MNGA (---) e precipitação total em mm (___). Fonte: Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos (SEMARH/SE).

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Capítulo formatado segundo regras do periódico The Journal of Experimental Biology (em anexo)

Capítulo 2 - Predação de lagartos de uma área de Caatinga: uma avaliação experimental e dos indícios de quebra de cauda.

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Predação de lagartos de uma área de Caatinga: uma avaliação experimental e dos indícios de quebra de cauda.

ANTHONY SANTANA FERREIRA1 AND RENATO GOMES FARIA1,2

1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Sergipe, Av. Marechal Rondon s/nº, 49100-000, São Cristóvão-SE, Brazil.

2 Universidade Federal de Sergipe, Departamento de Biologia, Laboratório de Cordados/Herpetologia. CEP 49000-000, São Cristóvão-SE, Brazil.

*Corresponding author: [email protected]; [email protected].

Resumo – A predação é considerada um dos mais importantes processos determinantes da estrutura natural das comunidades, sendo seu impacto em populações de presas melhor estimado usando taxas de ataque, porém estas são difíceis de serem observadas no ambiente natural. Por isso, experimentos com réplicas artificiais vêm sendo utilizado para simular tais eventos na natureza, além de incidências de autotomia caudal que também são consideradas como uma medida da taxa da pressão de predação. No presente trabalho, réplicas de lagartos foram utilizadas para verificar experimentalmente se as taxas de ataque por predadores visualmente orientados, em ambientes de Caatinga, variam entre períodos (seco e chuvoso), sítios e microhábitats. O padrão de ataques às réplicas por diferentes tipos de predadores foi também investigado. Pela análise da frequência de indícios de quebra de cauda procurou-se verificar a existência de diferença entre os sítios trabalhados, às espécies amostradas, estratégias de forrageamento adotadas e sexo dos indivíduos. O estudo foi realizado em uma área de Caatinga do estado de Sergipe, o Monumento Natural Grota do Angico - MNGA (9º41’S e 38º31’W). A amostragem dos lagartos para verificação de indícios de quebras de cauda foi realizada em campanhas mensais de cinco dias consecutivos entre janeiro de 2012 a junho de 2013. O experimento com as réplicas foi realizado em duas campanhas distintas, julho (período chuvoso) e novembro (período seco) de 2013. Variações nas frequências de ataque as réplicas entre os períodos foram verificadas, sendo mais frequentes no período seco. Em uma avaliação realizada por sítios, houve diferenças nas frequências de ataques para o período chuvoso, o mesmo não tendo sido observado para o período seco e para avaliação geral (informações somadas dos dois períodos). As frequências de ataque variaram também em função dos sítios em que foram colocadas, sendo mais comuns no solo, e em relação aos tipos de predadores, mais frequentes por aves no período chuvoso e por formigas no período seco. Em relação à posição em que o ataque ocorreu, o tronco e a cabeça foram os locais mais comuns, independente da categoria de predador. Quanto às frequências de quebras de cauda, foram observadas diferenças apenas em relação aos sexos dos indivíduos, mais comuns em machos. Palavras Chave: predador-presa, autotomia caudal, lagartos, semiárido.

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Abstract - Predation is considered one of the most important processes determining the structure of natural communities, and their impact on prey populations with higher estimated using attack rates, but these are difficult to observe in the natural environment. Therefore, experiments with artificial replicas have been used to simulate such events in nature, and implications of caudal autotomy which are also considered as a measure of the rate of predation pressure. In the present work, replicas of lizards were used to verify experimentally if the attack rates of visual predators in the Caatinga environments vary between periods (dry and wet), sites and microhabitats. The attack pattern of the replicas by different types of predators was also investigated. By analyzing the frequency of tail breakage evidence we sought to verify the existence of differences between sites worked, the sampled species, foraging strategies adopted and the sex of individuals. The study was conducted in an area of Caatinga of the state of Sergipe, the Monumento Natural Grota do Angico - MNGA (9º 41 'S and 38° 31'W). The sampling of lizards used to check signs of broke tails was held on monthly campaigns for five consecutive days from January 2012 to June 2013. The experiment with the replicas was performed in two distinct campaigns, July (rainy season) and November (dry season) of 2013. Changes in the frequencies of replica attacks between periods were observed, being more frequent in the dry season. In an evaluation of sites, there were differences in the frequency of attacks during the wet season, the same was not observed for the dry season and for general assessment (added information from both periods). The frequency of attacks also varied depending on the sites where they were placed, being more common in soil, and on the types of predators, more frequent in the rainy season by birds and ants in the dry season. Regarding the position where the attack occurred, the body and the head were the most common sites, regardless the category of predator. As the frequencies of tail breaks, differences were observed only in relation to the gender, more common in male individuals.

Key-words: predator-prey, caudal autotomy, lizards, semiarid.

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INTRODUÇÃO

A predação pode ser definida como o consumo de um organismo (presa) por outro (predador) estando à presa viva ao sofrer o primeiro ataque (Begon et al., 1996). Esta interação interespecífica é considerada um dos mais importantes processos determinantes da estrutura natural das comunidades, onde presas e predadores utilizam de características morfológicas ou comportamentais e de pistas químicas, visuais, acústicas entre outras para detectar a presença um do outro e avaliar os riscos associados envolvidos (Pianka, 1975; Baxter et al., 2006; Blumstein et al., 2008; Kinderman et al., 2009; Lohrey et al., 2009; Mathot et al., 2009).

O impacto da predação nas populações de presas e predadores pode não ser semelhante numa mesma relação e parece estar relacionada ao nível trófico (Gause, 1934). Hairston et al., (1960) postularam que as populações são reguladas pelo alimento, a exceção de herbívoros. Além disso, por ocuparem o topo da cadeia alimentar, os predadores atuam como importantes reguladores de populações de presas contribuindo na estruturação das comunidades (Pianka, 1973; Schoener, 1983; Zug, 1993; Rocha and Vrcibradic, 1998; Begon et al., 1990; Cantwell, 2010).

A relação entre presas e predadores vem sendo investigada há vários anos. O naturalista britânico Chales Darwin (1859) na sua obra clássica “A Origem das Espécies” sugeriu que predadores podem levar a formação de “raças geográficas” ao selecionarem diferentes tipos de presas. Evidências empíricas fomentam discussões que a predação é um dos muitos fatores que levam a evolução dos caracteres morfológicos dos organismos e suas estratégias de comportamento (Edmund, 1974; Endler, 1986; Stuart-Fox et al., 2003; Martín and Lopez, 2005; Constantini et al., 2007). Uma vez que predadores mais eficientes na captura de presas, e presas que conseguem escapar da predação apresentam maior aptidão, deixando um maior número de descendentes que possuem suas características (Krebs and Davies, 1993).

O impacto da predação em populações de presas é melhor estimado usando taxas de ataque, porém estas são difíceis de serem observadas no ambiente natural devido à rapidez com que muitos predadores consomem ou removem suas vítimas e à falta de pistas deixadas quando uma presa é capturada. Por isso, experimentos com réplicas artificiais vêm sendo utilizado para simular tais eventos na natureza envolvendo, por exemplo, lagartos (Castilla and Labra, 1998; Diego-Rasilla, 2003; Stuart-Fox et al., 2003; Husak et al., 2006; Shepard, 2007; Vervust et al., 2007) e serpentes (Brodie III, 1993; Brodie and Janzen, 1995; Pfennig et al., 2001; Pfennig et al., 2006).

Entretanto, a utilização desta metodologia experimental com réplicas de presas isola apenas a informação visual, e consiste da percepção de vários componentes, como movimento, destaque do ambiente e associação a características ambientais. Lagartos que forrageiam ativamente parecem ser especialmente mais susceptíveis a uma variedade de inimigos naturais do que os lagartos que forrageiam por espreita (Huey and Pianka, 1981). Em relação ao destaque do ambiente, cores ou estruturas visíveis podem deter ataques de predadores (aposematismo e mimetismo), enquanto que cores e padrões crípticos interferem na capacidade do predador para detectar presas (Ruxton et al., 2004). Esta capacidade não se refere apenas a cores ou estruturas

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chamativas da presa, mas sim ao destaque do conjunto destas características no ambiente (Endler, 1991).

Desta forma, a eficácia dos padrões de coloração e camuflagem dos lagartos apresenta forte ligação com o habitat, podendo o risco de predação diferir entre habitats (Bulova, 1994; Martín & López, 1995; Vanhooydonck and Van Damme, 2003). Presas, como lagartos, podem ser favorecidas por habitats com uma maior complexidade estrutural, pois são ambientes que oferecem uma grande diversidade de microhabitats, auxiliando na camuflagem das espécies, e reduzindo a eficiência de forrageio do predador (Denno et al., 2005).

Por outro lado, a predação deve ser um evento favorável energeticamente ao predador. Pode ser vantajoso ao atacar a presa causar sua morte rápida, o que diminui tanto as possibilidades da presa se defender ou fugir, como a quantidade de energia gasta no ataque (Alcock, 1993). O direcionamento do ataque a regiões vitais do corpo da presa, especialmente a cabeça, é a tática mais amplamente usada para causar a morte rápida (Cott, 1940). Porém, num ato de predação, a presa apresenta grande possibilidade de morte e, portanto, quaisquer diminuições nos riscos são muito vantajosas (Arnold, 1988).

Assim, muitas espécies de lagartos adotam uma série de mecanismos de defesa contra predadores (Huey and Pianka, 1981; Vitt and Price, 1982). Espécies que forrageiam ativamente possuem a forma do corpo aerodinâmica promovendo locomoção rápida, enquanto que espécies que forrageiam por espreita dependem da forma do corpo críptico para confundir seus predadores e evitar a detecção (Huey and Pianka, 1981; Vitt and Price, 1982). Características morfológicas que otimizam uma dessas estratégias frequentemente ocorrem em detrimento da outra, ou seja, formas do corpo que melhoram o desempenho locomotor são pouco eficientes na camuflagem (Vitt and Congdon, 1978).

Outra estratégia antipredação muito usada pelos lagartos e a autotomia caudal, que pode ser o resultado de tentativas fracassadas de predação ou interações agonísticas intra ou interespecíficos (Vitt et al., 1974). Incidências de autotomia caudal e regeneração de cauda são geralmente consideradas como uma medida da taxa da pressão de predação (Turner et al., 1982; Rocha, 1993, Heideman, 1993). Essa tática produz um benefício imediato na sobrevivência, mas também produz alguns custos durante a regeneração da cauda (Arnold, 1988), incluindo a redução da capacidade de equilíbrio (Ballinger, 1973), diminuição das taxas de crescimento somático (Ballinger and Tinkle, 1979), redução das reservas energéticas (Daniels, 1984), redução da velocidade de locomoção (Punzo, 1982), diminuição do sucesso reprodutivo (Dial and Fitzpatrick, 1981), as restrições de microhábitats (Martin, 1992) e a perda de status social (Fox et al., 1990).

Dentre os principais predadores de lagartos estão, serpentes (Rocha and Vrcibradic, 1998; Araújo, 1991; Silva and Araújo, 2008), outros lagartos (Rocha and Vrcibradic, 1998; Araújo, 1991), mamíferos (Silva and Araújo, 2008) e aves (Gallup and Gallup, 1973; Roughgarden and Mclaughlin, 1989; Martín and López, 1990; Constantini et al., 2007; Cantwell, 2010). Entre os invertebrados predadores de lagartos é possível exemplificar o caranguejo branco (Silva and Araújo, 2008), formiga (De-Carvalho et al., 2012) e aranhas (Armas and Alayón, 1987; Armas,

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2000; Bocchiglieri and Mendonça, 2010; Sousa and Freire, 2010a; Diniz, 2011; Vieira et al., 2012).

No presente trabalho, réplicas de lagartos foram utilizadas para verificar experimentalmente se as taxas de ataque por predadores visualmente orientados, em ambientes de Caatinga, variam entre períodos (seco e chuvoso), sítios e microhábitats. O padrão de ataques às réplicas por diferentes tipos de predadores foi também investigado. Pela análise da frequência de indícios de quebra de cauda procurou-se verificar se existem diferenças em relação aos sítios trabalhados, às espécies amostradas, estratégias de forrageamento adotadas e sexo dos indivíduos.

RESULTADOS

As variáveis ambientais tomadas para cada sítio indicaram que existem variações na estrutura dos ambientes estudados Tabela 1. Os dois primeiros componentes acumularam 51,6% da variação explicada pelo conjunto de componentes principais (Tabela 2). O primeiro componente principal está diretamente relacionado com maiores proporções de folhiço, número de caules e de bromélias e inversamente com a proporção de solo exposto (Tabela 2; Fig. 4). Já o segundo componente principal está diretamente associado a maiores distâncias da árvore mais próxima e CAP da árvore mais próxima e inversamente com o número de caules (Tabela 2; Fig. 4).

Das 480 réplicas de lagartos utilizadas em cada período, a maioria foi recuperada, sendo que cinco não foram encontradas no período chuvoso e 12 no período seco. As frequências de ataques as réplicas diferiram fortemente entre os períodos trabalhados (χ2 com correção de Yates = 8,512; G.L. = 1; P = 0,0035), sendo maior no período seco (19,4%) quando comparada ao período chuvoso (12,3%). Quando os sítios foram avaliados separadamente, independente do período de estudo, não foram observadas diferenças nas frequências de ataque as réplicas (χ

2 = 2,454; G.L. = 2; P = 0,2931). Já em uma avaliação por período, foram verificadas diferenças entre os sítios no período chuvoso (χ

2 = 7,691; G.L. = 2; P = 0,0214; Tabela 3), o mesmo não ocorrendo no período seco (χ2 = 0,080; G.L. =2; P = 0,9608; Tabela 3). As frequências de ataque às réplicas diferiram fortemente em relação aos microhábitats em que foram colocadas (χ

2 = 12,470; G.L. = 2; P = 0,0020; Tabela 3). No total foram dispostas 634 réplicas no solo, 226 sobre rocha e 100 em árvores, dessas 12,93%, 20,35% e 24,00% apresentaram indícios de ataque, respectivamente. Com relação às frequências de ataque por categoria de predador diferenças foram percebidas (χ2 com correção de Yates = 22,535; G.L. = 1; P < 0,0001), com aves contribuindo com o maior número de registros (Tabela 4). As frequências de ataques entre períodos por aves e formigas também variaram (χ

2 com correção de Yates = 6,031; G.L. = 1; P = 0,0141), sendo um pouco mais frequente por aves no período chuvoso e por formigas no seco (Tabela 4). Ataques às réplicas por outros tipos de predadores foram também verificados (dois registros para mamíferos e um para lagarto). Diferenças foram percebidas, independente do tipo

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de predador, em relação à posição de ataque as réplicas (G = 14,176; G.L. = 3; P = 0,0027; Tabela 5). O tronco (67%, n=100) e a cabeça (21%, n=32) foram os locais mais frequentes de ataque (Tabela 5).

Em relação à frequência de autotomia caudal das onze espécies amostradas, nove apresentaram indícios de quebra de cauda (Tabela 6). As exceções foram (Iguana iguana e Salvator merianae). Não foram verificadas diferenças significativas nas frequências de indícios de quebra de cauda entre as espécies avaliadas (G = 9,368; G.L. = 8; P = 0,3122; Tabela 6), em relação à estratégia de forrageamento adotada (G = 3,076; G.L. = 2; P = 0,2148; Tabela 6), períodos trabalhados (χ2 com correção de Yates = 0,217; G.L. = 1; P = 0,6416; Tabela 6) e sítios amostrais (χ2 = 3,114; G.L. = 2; P = 0,2108; Tabela 7). Diferenças na frequência de indícios de quebra de cauda só foram observadas entre os sexos dos indivíduos (χ2 = 22,458; G.L. = 2; P < 0,0001). Foram capturados 93 fêmeas, 111 machos e 111 jovens (indivíduos que não foram possíveis à identificação dos sexos), desses 33,33%, 46,84% e 17,11%, apresentaram indícios de quebra de cauda, respectivamente.

DISCUSSÃO

O clima da Caatinga é bastante heterogênio e o mesmo ocorre com sua vegetação (Chiang and Koutavas, 2004). As diferenças nas taxas de predação entre períodos podem estar relacionado com as diferenças na disponibilidade de cobertura vegetal (Warrick et al., 1998). O perído seco por afetar toda a vegetação da Caatinga, tornando-a mais xérica e aberta, reduz a disponibilidade de abrigos, consequentemente, aumenta-se a frequência de predação neste período (Denno et al., 2005). Outros fatores, por exemplo, variações na ocorrência e abundância de lagartos e de predadores ou até a redução da oferta de diferentes recursos já foram sugeridas como contribuintes para o aumento nas taxas de predação no período seco (Shepard, 2007, Constantini and Dell’Omo, 2010). Van-Sluys (1998), entretanto, verificou um aumento na taxa de predação de uma taxocenose de lagartos durante o período chuvoso em razão, principalmente, do incremento na abundância de artrópodes, consequência das chuvas, o que favoreceu o aumento da densidade de lagartos, esse aumento, por sua vez, atraiu mais a atenção dos predadores.

A predação de réplicas estáticas é atribuída, principalmente, a predadores forrageadores ativos e que são visualmente orientados (Huey and Pianka, 1981). Segundo Denno et al., (2005), estes predadores são capazes de detectar presas mais facilmente em habitats abertos, pela maior exposição devido a falta de obstáculos o que ajuda no encontro e por dispor de menos abrigo para as presas. Assim, é previsto que a frequência de ataques seria negativamente relacionado à habitats estruturalmente complexos. Dos três habitats o sítio designado como Rio foi considerado o menos estruturado por se tratar de uma área de terraço aluvial com cobertura vegetal dominada por plantas herbáceas-arbustivas e por sua formação aberta. Ataques a réplicas, no entanto, foram mais frequentes nos sítios mais estruturados, especialmente no Umbu, tanto na avaliação geral, quanto na estação úmida. Porém no período de seca a maior frequência se deu no sítio Rio, mas com pequena diferença entre os outros sítios nesse período.

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A maior frequência de ataque nos sítios mais estruturados provavelmente foi um reflexo da maior abundância e diversidade de predadores em relação aos sítios menos estruturados. Diversidade e abundância de espécies locais, incluindo predadores, geralmente são positivamente correlacionados com a estrutura e complexidade do habitat (Ricklefs and Schluter, 1992; Rocha and Bergallo, 1997; Denno et al., 2005). Baseado nas observações durante o estudo, em geral, aves e formigas foram mais abundantes nos sítios mais estruturados (Umbu e Sede) em comparação com o sítio menos estruturado (Rio). Já o fato do sítio menos estruturado (Rio) ter apresentado um aumento expressivo na frequência de ataque aos modelos no período seco, superando inclusive, os sítios mais estruturados, pode ser explicado pela proximidade com o Rio São Francisco. Como no período de seca a vegetação da Caatinga tornar-se completamente seca, reduzindo os locais de forrageamento, é provável que nessa ocasião espécies se desloquem e se concentrem em lugares mais úmidos (Prado, 2005), como esse sítio estava a poucos metros da margem do Rio São Francisco o avistamento foi inevitável.

A diferança encontrada na predação entre os habitats corrobora alguns estudos que sugerem que o risco de predação de lagartos difere entre habitats com diferentes complexidades estruturais (Bulova, 1994; Martín and López, 1995; Vanhooydonck and Van Damme, 2003). Alguns deles encontrando resultados contraditórios, Vervust et al., (2007), Constantini & Dell’Omo (2010) e Capula et al., (1993) não encontraram diferenças significativas nas taxas de predação de lagartos entre habitats diferenciados, sendo as variações na ocorrência e abundância dos lagartos entre as áreas, independentemente do tipo de habitat, sugeridas como outras explicações para as diferenças nas taxas de predação. Castilla and Labra (1998), estudando lagartos do gênero Podarcis na Espanha, encontraram um maior número de réplicas predadas em áreas abertas e próximas a ninhos de gaivotas do que em áreas próximas a vegetação. Shepard (2007), no Cerrado, concluiu que a pressão de predação é maior em habitats mais complexos e “fechados” em detrimentos de habitats abertos, sendo que a riqueza e a abundância dos predadores em seus respectivos habitats apresentaram forte relação com a pressão de predação.

Em muitas taxocenoses animais a diversidade de espécies em um lugar está relacionada à complexidade estrutural (Irschick et al., 2005). Entre os sítios trabalhados foi verificada certa heterogeneidade na disponibilidade de poleiros. Foi observado que a frequência de ataques variou entre os três microhabitats selecionados, sendo maior no solo, sugerindo que a pressão de predação é provavelmente mais relacionada ao microhabitat mais abundante. Smith and Ballinger (2001) também verificaram que o risco de predação é influenciado pelas diferenças de microhabitats.

Aves foram os principais causadores dos ataques aos modelos. Greene (1998) e Martín and López (1990) classificaram as aves como provavelmente os mais importantes predadores de répteis. As aves são predadores conhecidos de lagartos, justamente por possuírem altas taxas metabólicas, grande demanda de alimento, excelente acuidade visual, por atacarem suas presas mesmo imóveis e pelo fato de algumas espécies incluírem grande proporção de lagartos em suas dietas (Sick, 1993; Martins, 1996; Poulin et al., 2001; Constantini et al., 2007). Potencialmente, predação por aves pode ser subestimada neste estudo se as aves eram responsáveis pelos

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modelos desaparecidos (ex. voando com eles), de qualquer forma o impacto da predação de aves nas populações de lagartos é alto.

As formigas foram à segunda classe de predadores mais importante das réplicas, um fato curioso, apesar das formigas serem conhecidas por apresentarem uma excelente visão não costumam atacar presas que permanecem imóveis, sendo o movimento de suas presas o principal estímulo para as formigas caçadoras atacarem (Holdobler and Wilson, 1990). A formiga gigante Dinoponera quadriceps foi muito avistada na área de estudo, sendo seu ataque muito frequente aos modelos, com base no tamanho e formas das marcas das mandíbulas. A predação de algumas espécies de lagartos pela formiga já foi registrada, como Coleodactylus natalensis na Mata Atlântica (Sousa and Freire, 2010b), Ameivula ocellifera e Hemidactylus brasilianus predados dentro de pitfall trap em área de Caatinga (Ribeiro et al., 2011) e Gymnodactylus geckoides predado dentro de armadilha na área de estudo do presente trabalho (De-Carvalho et al., 2012). Sendo assim, é provável que este tipo de evento predatório, seja mais frequente do que documentado, principalmente devido ao habito carnívoro e solitário desta formiga (Fourcassié and Oliveira, 2002). Shepard (2007) no Cerrado, também com réplicas artificiais de lagartos, observou que a maior frequência de ataques também foi de aves, mas a segunda classe de predadores foi lagartos. Este autor desconsiderou os ataques de formigas, apontando ainda não serem tentativas de predação válidas.

Lagartos e mamíferos também atacaram as réplicas, mas, numa proporção muito pequena, apenas três réplicas predadas. Dentre os lagartos potenciais predadores, destacamos Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus, ambos com consumo de lagartos confirmados na área através de análise de conteúdo estomacal (obs. pes.), além de Ameiva ameiva e Salvator merianae encontrados no levantamento das espécies de lagartos e com consumo de vertebrados confirmado na literatura (Araújo, 1991; Rocha and Vrcibradic, 1998). Em relação à predação de lagartos por mamíferos para a área do MNGA destacamos os possíveis predadores: Cerdocyon thous, Leopardus pardalis, Leopardus tigrinus e Puma yagouaroundi (D. Dias, comunicação pessoal). O baixo número de réplicas atacadas no MNGA pode estar relacionado ao fato de répteis serem itens ocasionais nas dietas dos mamíferos da área.

As serpentes são típicas predadoras de lagartos na natureza (Rodriguez and Drummond, 2000; Bealor and Krekorian, 2002), porém nesse estudo não houve ataques de serpentes as réplicas. Serpentes usam principalmente pistas quimiosensoriais para localizar as presas, (Ford and Burghardt, 1993). No entanto, a visão também é muito importante para serpentes diurnas que forrageiam ativamente, principalmente em habitats onde encontros são frequentes, por exemplo, quando presas se concentram devido à especificidade do habitat, e quando as presas se expõem (Shepard, 2007). Dentro da área de estudo, as serpentes diurnas forrageadores ativas que se alimentam de lagartos incluem espécies dos gêneros Philodryas, Chironius, Leptophis, Liophis, Oxyrhopus e Thamnodynastes (dados da Coleção Herpetológica da Universidade Federal de Sergipe – CHUFS). No entanto, apesar da presença de muitos microhabitats expostos com réplicas (ex. rochas) não houve ataque por serpentes, talvez a visão seja mais importante depois que a presa for localizada através de pistas químicas, porém réplicas não produzem tais sinais, assim a probabilidade do encontro de uma serpente com uma réplica é muito pequena.

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Resultados semelhantes foram encontrados por Shepard (2007) no Cerrado na região do Jalapão, estado do Tocantins.

A maioria dos ataques de predadores foi direcionada ao tronco das réplicas, indo de encontro com alguns autores, segundo eles o direcionamento do ataque a regiões vitais do corpo da presa, especialmente a cabeça, é a tática mais amplamente usada para causar a morte rápida (Cott, 1940). Smith (1976) sugere que as aves predadoras de répteis têm uma inata disposição para atacar a cabeça. Alternativamente, a cabeça pode ser importante durante a fase de encontro, já que a maioria dos lagartos apresenta a cabeça destacada do corpo, mas os predadores podem atacar outras partes do corpo do lagarto durante a captura, especialmente, espécie de pequeno porte, semelhante às réplicas (Endler, 1986).

Embora réplicas artificiais sejam usadas com sucesso em estudos comparando o risco de predação entre localidades (Castilla and Labra, 1998) ou entre fenótipos de presas (Olsson, 1993; Husak et al., 2006; Shepard, 2007), eles obviamente falham em não exibir comportamento antipredatório. Alguns estudos têm utilizado a frequência de autotomia caudal para estimar o nível de predação e fazer comparações entre diferentes habitats (Schall and Pianka, 1980; Smith and Ballinger, 2001). Variações estruturais dos habitats também foram utilizadas para mostrar como afetam o comportamento de fuga e utilização da autotomia caudal dos lagartos (Diego-Rasilla, 2003; Martín and López, 1995; Schulte et al., 2004).

Porém, neste estudo não houve variação significativa da frequência de autotomia caudal entre os três sítios, mas apresentou uma maior frequência para o sítio Umbu. De forma geral, à medida que aumenta a complexidade estrutural do ambiente em que determinada comunidade está inserida, é esperado um aumento no número e diversidade de predadores, consequentemente aumento dos ataques, que por sua vez aumentaria as táticas antipredação (Macarthur and Macarthur, 1961; Pianka, 1977; Schall and Pianka, 1980; Rocha and Bergallo, 1997). Entretanto, a não significância sugere que outros fatores ambientais ou ecológicos, quando somados as variáveis ambientais, possivelmente influenciam na pressão de predação e consequentemente na frequência de quebras de cauda.

Lagartos que forrageiam por espreita têm forma do corpo que promove a cripsia, enquanto forrageadores ativos têm formas do corpo que facilitam a fuga (Huey and Pianka, 1981; Vitt and Congdon, 1978). Assim era previsto que lagartos forrageadores de espreita tivessem frequências de quebra de cauda mais baixas do que lagartos forrageadores ativos. No entanto, contrariando a esta previsão, frequência de quebra de cauda não diferiram significativamente entre espécies, nem entre estratégias de forrageamento. Características como forma do corpo, comportamento e uso de microhabitats são provavelmente traços sutis de co-evolução que proporcionaram a melhor defesa antipredador, agindo em conjunto (Brodie III, 1992; Schulte et al., 2004). O padrão críptico pode fornecer alguma proteção independente da forma do corpo, mas para um indivíduo evitar a detecção dependerá do seu comportamento e do microhabitat utilizado.

A ausência de variação sazonal na frequência de quebras de cauda pode estar relacionada ao período de coleta, pois durante o ano de 2012 praticamente não teve variação sazonal (baixos

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volumes de chuva), apenas em 2013 houve alguns picos expressivos na estação chuvosa. Perder a cauda não prejudica seriamente o lagarto, e pode salvar sua vida, mas também produz vários efeitos negativos (Arnold, 1988). Devido à estiagem prolongada no período de estudo manter a cauda intacta é vantajoso para o lagarto, pois ela serve como reserva energética (Daniels, 1984).

Alguns lagartos machos exibem padrões fenotípicos mais conspícuos, com cores mais “chamativas”, ou maiores tamanhos, atribuídos à seleção sexual, o que pode contribuir para pressões de predação diferenciadas associadas a esses fenótipos (Constantini and Dell’Omo, 2010). Possivelmente algusn traços fenotípicos e ou mesmo comportamentais, encontrados nos lagartos machos do MNGA, possam ter contribuído para uma maior frequência de indícios de quebra de cauda nesse sexo. Diferenças nas pressões de predação entre os sexos, com macho sendo mais suceptíveis já foram apontados por Husak et al., (2006) e Constantini et al., (2007).

A utilização de réplicas artificiais parece muito adequada para examinar a importância de determinadas características dos lagartos e do ambiente na sua probabilidade de predação, visto que é possível variar dentre as réplicas apenas à característica a ser testada. A utilização de presas artificiais isola apenas a informação visual, sendo possível quantificar sua eficácia para um teste de hipóteses. Com base nos dados apresentados, sugerimos que a predação possui uma relação direta com a sazonalidade, microhabitats utilizados e com a abundância dos predadores em seus respectivos habitats. A forte correlação entre aves e formigas, principalmente Dinoponera quadriceps e o total de réplicas predadas, se deve a alta densidade populacional destas categorias de predadores, principalmente nos sítios mais estruturados, o que consequentemente gerou um grande número de ataque às réplicas. Outro fato é que não é raro encontrar lagartos na natureza sem cauda ou com cauda regenerada, sugerindo que a autotomia caudal é um eficiente mecanismo de defesa.

De qualquer forma esse estudo pretende contribuir para um melhor entendimento dos processos ecológicos, principalmente os que abordam teias alimentares e relações presa-predador, que ocorrem na Caatinga, reforçando a necessidade de mais estudos objetivando a conservação desses processos e do bioma como um todo.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

O estudo foi realizado em uma área de Caatinga do estado de Sergipe, o Monumento Natural Grota do Angico - MNGA (9º41’S e 38º31’W), localizado à margem direita do Rio São Francisco. A Caatinga compreende a maior porção do nordeste brasileiro abrange cerca de 800.000 Km2 (Andrade et al., 2005). É definida pela presença de vegetação decídua, caracterizada por formações caducifólias e xerofíticas semiáridas, que crescem em solos rasos, rochosos e às vezes salino e pelas características meteorológicas, como altas taxas de radiação solar, baixa nebulosidade, baixas taxas de umidade relativa e baixos níveis de precipitações anuais, de 240 a 1550 mm, distribuídos em períodos irregulares (Nimer, 1972; Ab’Sáber, 1977;

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Prado, 2005). O MNGA possui uma área de 2.182 ha, com altitude média de 100 m. O clima da região é árido, limitado por espaços semiáridos (BShw – classificação de Köppen), com temperaturas médias anuais elevadas (26º a 28ºC). A precipitação média anual é em torno de 500 mm, marcada por um período chuvoso, em geral de abril a agosto e outro de seca, coincidindo com a primavera-verão (Nimer, 1972; Santos and Andrade, 1992). Na área já foram registradas 174 espécies de angiosperma com predominância de representantes das famílias Fabaceae, Asteraceae, Euforbiaceae, entre outras (Silva et al., 2013). No MNGA já foram registrados até o momento 14 espécies de lagartos (De-Carvalho, 2011, Rocha, 2012).

Réplicas utilizadas

Réplicas de “lagartos” fabricados em plástico flexível e disponíveis no comércio (Safari Ltd., Miami, Florida, EUA) foram cobertas com massa de modelar atóxica (Plastilina® – cor: bege claro; Din Clay Shop, São Paulo, Brasil) seguindo protocolo adotado por Shepard (2007). A massa de modelar foi aquecida até o seu total derretimento e as réplicas foram mergulhadas nesse líquido com o auxílio de uma pinça e colocadas para resfriarem em uma bandeja com um pouco de água. A plastilina forma uma fina camada sem modificar as formas corporais da réplica, mantendo-os macios para que os ataques dos predadores pudessem ser marcados. Foram utilizadas 960 réplicas, 480 por período, de 5,0 mm de largura e 65,0 mm de comprimento cada, todas bege claro. A padronização da cor e tamanhos foi realizada de modo a não incluir mais variáveis nas análises. (Fig. 1).

Sítios amostrais

O experimento com as réplicas, assim como a amostragem dos lagartos para verificação das quebras de cauda foram realizados em três sítios (Fig. 2) com diferentes fisionomias vegetais, designado como, i) Sede: é uma área de formação arbustiva-arbórea e abertura intermediária de dossel. O solo é raso, argiloso, pedregoso e coberto por serrapilheira com poucos afloramentos rochosos aparentes e poucas manchas de bromélia. ii) Umbu: é caracterizado por formação arbustiva esparsa e abertura intermediária de dossel, apresenta solo raso, pedregoso e argiloso. O diferencial dessa área são as grandes manchas de bromélias espalhadas ao longo do sítio. iii) Rio: é uma área de terraço aluvial com solo arenoso. A vegetação predominante é herbácea-arbustiva, com dominância da espécie Croton campestris (velame) e poucas árvores de maior porte caracterizando a área como de dossel aberto. A distância entre sítios variou de 1,5 a 3,5 km.

Coleta dos dados

Variações estruturais foram quantificadas em cada sítio, nos períodos chuvoso e seco, adotando metodologia adaptada de Vitt et al. (2007). Para isso uma moldura quadrada confeccionada de tubo de PVC de 0,5 x 0,5 m, dividida em 25 quadrados menores e iguais foi lançada três vezes dentro de uma circunferência de 6 m de raio (partindo do balde central de cada estação), sendo 24 lançamentos por sítio. Os parâmetros anotados foram: área com folhiço, rocha

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e solo exposto (todos em porcentagem e cada categoria foi contabilizada quando cobriu uma área igual ou maior que 50% do quadrículo da moldura), número de caules (a partir do quadrículo central da moldura uma haste de 1m foi rotacionada, 360º a 25 cm do solo e o número de caules, que a toca foi contabilizado), distância da árvore mais próxima (a partir do quadrículo central e com circunferência a altura do peito [CAP] ≥ 5 cm), circunferência do tronco da árvore mais próxima, número de troncos caídos (dentro do quadrado com [CAP] ≥ 10 cm e comprimento maior que um metro), número de bromélias e número de cactos.

A amostragem dos lagartos para verificação de indícios de quebras de cauda foi realizada em campanhas mensais de cinco dias consecutivos entre janeiro de 2012 a junho de 2013, totalizando 90 dias de campo. Os animais foram amostrados por dois métodos: armadilhas de interceptação e queda e procura ativa. Para cada sítio foram dispostas oito estações (arranjos de quatro baldes de 30 litros com cercas-guia), enterrados ao nível do solo e padrão de distribuição em “Y”, distantes 15 m entre si. As seguintes informações foram anotadas para cada lagarto capturado: comprimento rostro-cloacal (CRC), sexo (através de dimorfismo sexual e juvenil estabelecido através dos menores CRC de machos e fêmeas de cada espécie) e condição da cauda (intacta ou regenerada).

Para verificar o efeito da sazonalidade o experimento com as réplicas foi realizado em duas campanhas distintas, julho (período chuvoso) e novembro (período seco) de 2013, seguindo metodologia utilizada por Shepard (2007) no Cerrado brasileiro, com algumas modificações. A definição dos meses correspondentes aos períodos chuvoso e seco foi baseada nas médias históricas de pluviosidade tomadas para a região de Poço Redondo entre os anos de 2003 a 2013 (fonte: SEMARH/SE). Foi adotado um mínimo de 45 mm (média histórica) para o período mais úmido e inferior a esse valor para a fase mais seca. Os meses considerados como pertencentes ao período chuvoso foram de abril a agosto, sendo os demais atribuídos ao período seco (Figura 3).

Foram adotadas 20 réplicas por cada conjunto de baldes (estação) totalizando 160 réplicas por sítio disposto em três microhábitats diferentes: solo, rocha e árvore (na altura de 1-2 m do solo), com aproximadamente três metros um do outro. A quantidade de réplicas nos três microhábitats não foi semelhante entre os sítios, devido às características particulares de cada um, mas foram típicos das espécies de lagartos da área. As réplicas permaneceram expostas durante sete dias consecutivos em cada período, sendo vistoriadas uma vez por dia para evidência de ataques de predadores. Réplicas com indícios de ataques foram retiradas, ao serem identificadas, sem reposição, por serem caracterizadas como um evento de predação. As réplicas foram colocadas, geralmente, em lugares fáceis de serem vistoriados, em alguns casos os predadores moviam da localização inicial, neste caso era feito uma busca minuciosa num raio de 5 m em torno do ponto onde a réplica do lagarto deveria estar. Embora as réplicas não encontradas possam representar casos de ataques, optou-se em não incluí-las nas análises devido à incerteza.

As marcações dos principais predadores visualmente orientados das réplicas (ex. aves, lagartos, formigas e mamíferos) são diferentes e distinguíveis. Aves deixam marcas em forma de V e não possuem impressões dentárias, lagartos deixam marcas em forma de U com marcas de

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dentes distintos, formigas deixam marcas em forma de cortes ou furos diferenciados dependendo da mandíbula e mamíferos deixam marcas de incisivos (Brodie III, 1993; Husak et al., 2006; AS Ferreira, observação pessoal). Os casos em que as marcas não podiam ser atribuídas a uma classe especial de predador foram classificados como desconhecida. Também foi quantificada a intensidade do ataque pelos predadores contando o número de marcas em quatro regiões do corpo (cabeça, tronco, cauda e membros) das réplicas. Nos casos em que uma réplica apresentava marcas em várias regiões (ex. cabeça e tronco; cabeça, tronco e cauda), foi quantificado para a região do corpo com a maior intensidade de ataque. Mas, se a réplica foi atacada com igual intensidade em mais de uma região foi classificado como (todas).

Análises dos dados

Análises de contingência (qui-quadrado ou Teste- G) foram adotadas para testar diferenças na frequência de ataque às réplicas entre períodos (seco e chuvoso), sítios amostrais (Sede, Umbu e Rio), microhábitats (solo, rocha e árvore), predadores (aves e formigas) e regiões atacadas (cabeça, tronco, cauda e membros). A análise de classe de predadores foi realizada incluindo apenas predadores com mais de cinco ataques as réplicas e os casos em que a classe de predador não poderia ser determinada (categoria desconhecida) e casos em que a réplica foi atacada com igual intensidade em mais de uma região do corpo (categoria todas) também foram omitidos das análises.

Análises de contingência (qui-quadrado ou Teste- G), também foram usadas para investigar possíveis diferenças nas frequências de sinais de quebra de cauda entre sítios, períodos, sexo (fêmea, macho e jovem), espécies e estratégias de forrageamento (ativos espreita e errantes). Casos em que o sexo não pode ser identificado foram omitidos da análise envolvendo sexo, e lagartos capturados por busca ativa foram omitidos da análise envolvendo sítios amostrais.

Os parâmetros ambientais foram avaliados por uma Análise de Componentes Principais (ACP) de forma a verificar quais variáveis contribuíam mais para as variações entre sítios. As análises de contingência foram realizadas no programa BioEstat 5.0 (Ayres et al., 2007) e a de componentes principais no programa Systat 12.0 (Wilkinson, 1990). O nível de significância adotado foi de 5%.

Agradecimentos: A Secretaria de Estado do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos (SEMARH) pela conceção da licença de pesquisa Nº 032.000-01143/2012-7. A Universidade Federal de Sergipe pelo apoio logístico. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superio (CAPES) pela bolsa de Mestrado. Ao Laboratório de Herpetologia/Ictiologia da Universidade Federal de Sergipe pela estrutura e materiais de pesquisa fornecidos. A FAPITEC pelos recursos que possibilitaram a execução desta pesquisa.

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Tabela 1. Variáveis estruturais avaliadas em cada sítio do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. CAP – circunferência da árvore mais próxima.

Variáveis

Sítios Umbu Sede Rio

Solo exposto 2,25 ± 4,01 0,69 ± 1,67 11,7 ± 6,93 Folhiço 19,63 ± 5,05 23,15 ± 2,05 12,8 ± 6,92 Rocha 3,02 ± 2,58 1,25 ± 1,09 0,04 ± 0,17 Número de caules 2,46 ± 1,12 1,39 ± 0,52 1,52 ± 0,78 Distância da árvore mais próxima 12,62 ± 11,38 19,06 ± 12,28 15,01 ± 9,47 CAP da árvore mais próxima 16,27 ± 6,83 18,39 ± 8,34 10,89 ± 5,36 Troncos caídos 0,98 ± 0,81 1.04 ± 0,83 0,79 ± 0,86 Bromélias 3,50 ± 4,65 0.06 ± 0,18 0,00 ± 0,00

Tabela 2: Análise de Componentes principais das variáveis ambientais tomadas para os sítios trabalhados no Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. CAP – circunferência da árvore mais próxima.

Variáveis

Componente Principais 1 2 3 4 5

Solo exposto -0.841 -0.430 0.179 0.152 0.140 Folhiço 0.843 0.371 0.047 -0.257 -0.175 Rocha 0.111 0.246 -0.792 0.305 0.153 Número de caules 0.673 -0.611 0.022 0.125 -0.062 Distância da árvore mais próxima -0.228 0.659 -0.058 -0.141 -0.475 CAP da árvore mais próxima 0.112 0.672 -0.077 0.381 0.399 Troncos caídos 0.305 0.173 0.574 0.671 -0.241 Bromélias 0.666 -0.491 -0.095 -0.019 0.203 Cactáceas 0.138 0.433 0.490 -0.291 0.545 Autovalores 2.51 2.09 1.251 0.898 0.858 % Variância 27.84 23.32 13.898 9.980 9.537

Tabela 3. Frequências de ataques às réplicas de lagartos por sítio amostral, microhabitats e períodos, verificadas para área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil.

Períodos Chuvoso Seco Sítios Solo Rocha Árvore total Solo Rocha Árvore total Sede 6 9 1 16 16 13 2 31 Umbu 17 7 5 29 13 12 5 30 Rio 9 2 3 14 21 3 8 32 Total 32 18 9 59 50 28 15 93

92

Tabela 4. Frequências de ataques às réplicas de lagartos por classes de predadores e períodos, verificadas para a área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil.

Predadores Período Aves Formigas Mamíferos Lagartos Desconhecidos Chuvoso 31 23 1 0 4

Seco 63 17 1 1 11 Total 94 40 2 1 15

Tabela 5. Frequências de ataques às réplicas de lagartos por classes de predadores e regiões do corpo, verificadas para a área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil.

Tabela 6. Frequência de quebras de cauda por espécie e estratégia de forrageamento adotada pelos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil.

Espécie

N Estratégia de Forrageamento

Espreita Ativo Errante L. klugei 58 19 - -

T. hispidus 184 53 - -

T. semitaeniatus 82 34 - -

A. mentalis 13 - 4 -

A. ameiva 4 - 2 -

A. ocellifera 147 - 46 -

G. geckoides 83 - 24 -

V. rubricauda 8 - 1 -

B. heathi 16 - - 2

Total 595 106 77 2

Predadores Local do ataque

ao modelo Aves Formigas Mamíferos Lagartos Desconhecidos Cabeça

22 7 0 0 3 Tronco

71 26 2 1 3 Cauda

1 3 0 0 0 Membros

0 4 0 0 2 Todas 0 0 0 0 7

93

Tabela 7. Frequência de quebras de cauda por sítio e período dos lagartos do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil.

Sítios

Sede Umbu Rio Busca Ativa

Período

Chuvoso 11 10 13 50

Seco 10 27 9 55

Total 21 37 22 105

Figura 1. Preparação das réplicas, cobertos manualmente com massa de modelar.

94

Figura 2. Sítios amostrais trabalhados no Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. (a) Sede - durante o período úmido, (b) Umbu - durante o período seco, e (c) Rio - durante o período seco.

Figura 3. Dados pluviométricos para os anos de 2012 e 2013 tomados na estação mais próxima (Poço Redondo) a área de estudo. Fonte: Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos (SEMARH/SE).

95

-2 -1 0 1 2 3CPI

-2

-1

0

1

2

3

CP

II

RR

R

RR

R

RR

R

R

R

RRR

R

R

U

U

UU

UU

U

U

U

U

U

U

U

U

U

U

S

SS

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

SS

Figura 4. Escores dos dois primeiros componentes principais gerados a partir das variáveis ambientais tomadas para a área do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil. Sítios amostrais: U – umbu, R – rio e S – sede.

96

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Na Caatinga as interações entre lagartos, suas presas e seus predadores são bastante

complexas e muitas vezes influenciadas por fatores locais, que requerem para o seu

entendimento a compilação de informações diversificadas (ex. oscilações climáticas,

disponibilidade de presas, dietas, abundância de predadores, entre outras), em longo prazo. As

respostas obtidas em um ano podem ser muito diferentes às verificadas em outros anos

decorrentes de variações nas condições vivenciadas por predadores e presas em cada momento.

Variações em termos de pluviosidade podem, por exemplo, alterar a paisagem, os graus

de exposição de presas e predadores, os microclimas e a produção primária gerando respostas

diferenciadas em toda a cadeia alimentar. Assim uma avaliação continuada da dieta dos lagartos,

da frequência de quebras de cauda, da abundância de predadores, em anos com diferentes

regimes hídricos, pode ampliar o conhecimento sobre como esses animais se adéquam a cada

desafio vivenciado.

Experimentos com réplicas se mostram bastante favoráveis e uma alternativa para o

entendimento de parte dessa relação predador-presa em ambientes de Caatinga, devendo os

mesmos ser incentivados e ampliados. Novas variáveis podem e devem ser adicionadas, como a

influência de diferentes padrões de coloração, de forma e ou mesmo de tamanhos, nas

frequências de ataques. Além disso, é importante citar as facilidades de se trabalhar com esse

tipo de experimento. O pesquisador tem o controle metodológico, a partir dos objetivos e das

probabilidades logísticas para o trabalho.

Uma avaliação mais minuciosa dos predadores em potencial, de suas abundâncias e dos

períodos de maior ocorrência deveria ser também trabalhada, assim como o comportamento de

forrageio dos mesmos. Outras fontes ricas de informações, que mereceriam atenção, são as

análises de conteúdos estomacais de predadores em potencial (serpentes), de bolotas regurgitadas

(corujas) e ou mesmo de fezes (mamíferos). Registros diretos de predação, embora difíceis de

serem vistos, são também apreciáveis.

O presente estudo confirma algumas premissas e hipóteses e demonstra que a

compreensão da relação predador-presa envolvendo lagartos ainda não está completa,

principalmente devido à imprevisibilidade dos eventos climáticos e ao pouco conhecimento

sobre invertebrados predadores. A partir do uso de réplicas artificiais, o presente estudo foi o

primeiro a proporcionar um diagnóstico da predação de lagartos em ambiente de Caatinga.

97

Anexos I

Regras adotadas para o capítulo 1

The Herpetological Journal - Instructions to Authors (Revised November 2013)

1) The Herpetological Journal publishes a range of features concerned with reptile and amphibian biology. These include:

Full Papers (no length limit)

Reviews and Mini-reviews (generally solicited by a member of the editorial board)

Short Notes

Controversies, under Forum (details available from the Editor).

Faunistic lists, letters and results of general surveys are not published unless they shed light on herpetological problems of wider significance. Authors should bear

in mind that the Herpetological Journal is read by a wide range of herpetologists from different scientific disciplines. The work should therefore appeal to a general

herpetological audience and have a solid grounding in natural history.

2) All submissions and illustrations should initially be sent by e-mail to the Scientific Editor as a single MS Word or PDF document, with a final size of 2 MB or less,

containing the text and figures. At this stage, figures do not need to be at high resolution as long as the information contained in them can be clearly seen by the

reviewers. Please inform the Scientific Editor that you intend to submit before sending any files. If submission by e-mail is not possible, please contact the

Scientific Editor for advice. All papers will be subject to peer review by at least two referees. Authors are invited to suggest the names of up to three suitable

reviewers for their manuscript, although the Editor reserves the right to use alternative referees. Papers will be judged on the basis of the reports supplied by

referees, scientific rigour and the degree of general interest in the subject matter. The Editor's decision will be final.

3) Authors should consult a recent edition of the Journal for general guidance. Papers should be concise with the minimum number of tables and illustrations.

Submitted manuscripts should be double spaced with wide margins all round. The usual rules of zoological nomenclature apply.

4) For all papers, the title page should contain only the following:

Title of paper; name(s) and brief addresses of the author(s)

A running title of five words or less

The name and full address of the corresponding author with (if available) an e-mail address.

The text of the paper should begin on page 2 and be produced in the following order: Abstract, Key words, Text, Acknowledgements, References, Appendices.

Full papers and reviews should have the main text divided into sections. The first subhead will be centred in capitals, the second shouldered in bold lower case,

and the third run on in italics. Footnotes are not permitted. Short Notes (generally less than six manuscript pages and accompanied by a single data set, i.e. one

table or one figure) should be produced as continuous text, preceded by an abstract of no more than 100 words.

5) Papers should be written in UK English (including figure labels) and spelling should be that of the Oxford English Dictionary. Times and dates should conform to

the following formats: for time of day use 0900, 1000 etc; for dates: 7 July 2008. Please avoid using bold text, all caps or small caps for emphasis or for headings.

If emphasis is required, use italics.

6) Tables are numbered in arabic numerals, e.g. Table 1; they should be as simple as possible and typed double-spaced on separate sheets with a title/short

explanatory paragraph above the table. Horizontal and vertical lines should be avoided, as should tables that split over more than one page or that need to be set

in landscape format.

7) Line drawings and photographs are numbered in sequence in arabic numerals, e.g. Fig. 1. Colour photographs can only be included at cost to the author

(contact the Managing Editor for a quotation). If an illustration has more than one part, each should be identified as (a), (b), etc. A metric scale must be inserted in

micrographs etc. Legends for illustrations should be typed on a separate sheet.

8) References in the text should be given as in the following examples: "Smith (1964) stated –"; "- as observed by Smith & Jones (1963)." "- as previously

observed (Smith, 1963; Jones, 1964; Smith & Jones, 1965)". For three or more authors, the first author's surname followed by "et al." should be used (Smith et al.,

1972). In the list of references, the full title of the journal should be given. Articles "submitted" or "in prep." may not be cited in the text or references. The following

98

examples illustrate the style and presentation used by the Journal:

9) The Journal is typeset direct from the author's electronic text, so final acceptance of a paper will depend upon the production by the author of PC-compatible

computer file(s) ready for the press. At this stage, figures should be supplied separately as high-quality files and NOT embedded in the text file. Preferred file

format for text is MS Word, with figures supplied as MS Excel, Bitmap, TIFF, Windows Metafiles (.wmf, .emf) or JPEG files. Authors should note that figures are

normally reduced to a single column width and should bear this in mind when drawing figures, e.g. ensuring that font sizes will be legible once reduced. Minimum

resolution required is 1800 pixels wide for reproduction at single column width and 3600 pixels wide for reproduction at two-column width.

10) Proofs are prepared as PDF files and corrections should be returned to the Managing Editor by return of e-mail. Alterations should be kept to the correction of

errors; more extensive alterations will be charged to the author.

11) A PDF file of the paper is provided free of charge. Note that paper reprints are no longer supplied.

12) All submissions are liable to assessment by the editorial board for ethical considerations, and publication may be refused on the recommendation of this

committee. Contributors may therefore need to justify killing or the use of other animal procedures, if these have been involved in the execution of work. Likewise,

work that has involved the collection of endangered species or disturbance to their habitat(s) will require full justification.

13) Open access: The Journal supports "green" open access as outlined by the Research Councils UK, to facilitate deposition of articles e.g. at institutional

repositories. The Herpetological Journal also offers the option of "gold" open access for individual articles (free of charge for members of the British Herpetological

Society, and at an article processing charge of £97 for non-members).

Copyright

It is a fundamental condition that submitted manuscripts have not been published and will not be simultaneously submitted or published elsewhere. By submitting

a manuscript, the authors agree that the copyright for their article is transferred to the publisher if and when the article is accepted for publication. The copyright

covers the exclusive rights to reproduce and distribute the article, including reprints and photographic reproductions. Permission for any such activities must be

sought in advance from the Editors.

99

Regras adotadas para o capítulo 2

Manuscript preparation

Preparation of manuscripts for submission Authors should read JEB's editorial policies and publishing ethics before preparing their manuscripts. Click here for further information on specific article types. JEB requires authors to submit their articles online. For new submissions, we recommend that you submit your paper as a single PDF file that contains all the necessary text, figures and tables. However, if your manuscript contains figures that you wish reviewers to view at high resolution, please submit individual text and figure files (see our figure preparation guidelines for more information). For revised submissions and accepted manuscripts, you are required to provide all source text and figure files. Please note that revised manuscripts will be treated as a new submission if they are not submitted within 3 months of the date of the initial decision.

File formats

For manuscript text and tables, our preferred file format is Microsoft Word . Please include tables as part of the manuscript file.

We also accept Pages (rtf format) and LaTeX. If you are submitting a LaTeX file, please include any component files, such as the following, in your file submission: .st (style file) .cls (class file) .bib (bibliography file) For mathematical equations, we accept Equation Editor (MS Word), MathType and LaTex files.

General information

*PLEASE NOTE* We are introducing a new article layout from Issue 1 of 2014. For Research Articles, Short Communications and Methods & Techniques papers, the Materials and Methods section will appear after the Discussion section. Please format your manuscript accordingly and ensure that all abbreviations are defined at first mention in the text and that figure and table citations are in numerical order. (1) Prepare manuscripts in English. (2) Supply at least three keywords for indexing. (3) Prepare tables in 'cell' format and include in the same file as the main text. (4) Do not insert any figures into the manuscript document. (5) Do not use picture boxes in text to create special characters. (6) Fonts: use Times for normal characters and Symbol for Greek characters. (7) Please give Latin names and taxonomic authority (e.g. Linnaeus) for the experimental species. (8) Please provide names and locations (town, state, country) of ALL equipment suppliers. (9) The Materials & Methods section should appear after the Results and Discussion sections. (10) Please provide a list of symbols/abbreviations used. (11) Please provide information on all financial and material support of your research (including grant funding) in a separate section entitled Funding.

100

Manuscript length

The following table shows the maximum word count of the main text (excluding title page, summary, references and figure captions) for different article types.

Article type Maximum word count

Research Article 7000

Methods & Techniques 2500

Short Communications 2500

Review 7000

Commentary 4500

Articles exceeding the maximum word count will be returned to authors at submission unless justification for the increased manuscript length has been included in the cover letter.

Abstract

Provide a brief abstract of no more than 250 words (for Research Articles) or 150 words (for Short Communications or Methods & Techniques). Do not include references.

Preparing the text (1) Use 1.5 line spacing for all text and include line numbers. (2) Italicize Latin words. (3) Use SI units only. (4) Abbreviations should be defined the first time they are used in text – uppercase should be typed without stops (USA, UK); lowercase with stops (u.v.) (5) Type a space between a digit and a unit e.g. 1 mm (except 1%, 4°C). (6) Use relative molecular mass (Mr) and not MW. Mr is dimensionless and should be expressed as x103. (7) kDa is acceptable for molecular mass. (8) Use s.e.m. and s.d. for standard errors, etc. (9) Ions – use Ca2+, etc. (10) Isotopically labelled compounds – if isotope is of an element in the compound then place symbol for the isotope in square brackets, as in [3H]thymidine: if compound does not normally contain the isotopically labelled element then use either 131I-labelled albumin or 131I-albumin. (11) Cite each figure and table in the text in numerical order. (12) Use Fig. 6A,B or Figs 8, 9. (13) In figure legends, the first sentence should summarize the figure and should be in bold. (14) Do not include units in equations but define them in the text.

Preparing mathematical equations

Please number all display equations, consecutively. They should take the form:

101

(1),

and should be created using Equation Editor (Ms Word), MathType or LaTex.

Appendices

Prepare following normal journal style.

All figures, tables and equations should be numbered separately from the main text as Fig. A1, Table A1, Eqn A1, etc.

References References in text

Each reference cited in the text must be listed in the References and vice versa: please check these carefully.

Literature citations in text are as follows. (1) One author – (Jones, 1995) or (Jones, 1995; Smith, 1996). (2) Two authors – (Jones and Kane, 1994) or (Jones and Kane, 1994; Smith, 1996). (3) More than two authors – (Jones et al., 1995) or (Jones et al., 1995a; Jones et al., 1995b; Smith et al., 1994; Smith et al., 1995). (4) Avoid any additional text within the brackets; this format is necessary for on-line literature searches. (5) Manuscripts accepted for publication but not yet published – list in References as (in press). (6) Citation of unpublished work: (a) Your own unpublished observations and results submitted for publication should be cited in text only and not in the reference list. Use the format (S. P. Jones, unpublished). (b) Personal communications, i.e. the unpublished observations of other scientists, will only be published when substantiated by written permission.

Reference list

(1) References are listed in alphabetical order according to surname and initials of first author. Within a group of papers with the same first author, list single author papers first, then papers with two authors, then et al. papers. If more than one reference exists for each type, arrange in date order. Use a and b for papers published in the same year. (2) 'In press' citations must have been accepted for publication and the name of the journal or publisher included. (3) Initials should follow all surnames in the list of authors; insert a full stop and space after each initial and parentheses round the date followed by a full stop. Use bold for authors' names. (4) Use USA National Standard abbreviations for journals. (5) Use the following style:

Rochlin, M. W., Itoh, K., Adelstein, R. S. and Bridgman, P. C. (1995). Localization of myosin IIA and B isoforms in cultured neurons. J. Cell Sci.108, 3661-3670. Matlin, K. S. and Caplan, M. J. (1992). Epithelial cell structure and polarity. In The Kidney: Physiology and Pathophysiology (ed. D. W. Seldin and G. Giebisch), pp. 447-473. New York: Raven Press Ltd.

If there are more than 10 authors, use 'et al.' after the 10th author.

Endnote users

Please download the Endnote Styles to format your MS. Also available is a Journal Terms list (MedlineTerms.txt), which contains 3372 Medline journal abbreviations that can be used in conjunction with these styles.

Please refer to your Endnote manual for instructions on how to import the Terms List and add the journal output styles.

Please submit a copy of your document without field codes, as described in the Endnote Help system: 'Removing Field Codes'.

Funding

102

Details of all funding sources should be given in a separate section entitled 'Funding'. This should appear immediately after the Acknowledgments section. Please provide the full official funding agency name, i.e. 'National Institutes of Health', not 'NIH'. Grant numbers should be given in square brackets as follows: [grant number xxxx]. Multiple grant numbers should be separated by a comma as follows: [grant numbers xxxx, yyyy]. Agencies should be separated by a semi-colon (plus 'and' before the last funding agency). Where individuals need to be specified for certain sources of funding, please add 'to initials' after the relevant agency or grant number. e.g. This work was supported by the National Institutes of Health [AA123456 to C.S., BB765432 to M.H.]; and the Alcohol & Education Research Council [hfygr667789].

It is the responsibility of the corresponding author to provide the relevant grant information from All authors.

Where no specific funding has been provided for the research, please use the following sentence: This research received no specific grant from any funding agency in the public, commercial or not-for-profit sectors.

Author contributions

An author is someone who has made significant and substantial contributions to a study. This should include conception, design, execution and interpretation of the findings being published, and drafting and revising the article. Papers must be submitted with the agreement of all authors, and all authors should give final approval of the version to be published.

Those who have made other contributions to the work, such as by providing reagents or assisting with the writing, should be listed in the Acknowledgements and their role or involvement outlined.

For Research Articles, Methods & Techniques and Short Communications, JEB requires that authors include a statement in the manuscript that specifies the contribution of every author. Such statements can designate those authors who developed the concepts or approach, performed experiments or data analysis, and prepared or edited the manuscript prior to submission.

Author competing interests For all article types, JEB requires that authors include a statement in the manuscript that declares any competing interests (as defined in our publishing ethics).

Disclaimer

Responsibility for (1) the accuracy of statements of fact, (2) the authenticity of scientific findings or observations, (3) expressions of scientific or other opinion and (4) any other material published in the journal rests solely with the author(s) of the article in which such statements, etc., appear. No responsibility for such matters is assumed by the journal or its owners, publishers, reviewers or staff.

Genetic nomenclature

Gene names should be in italic type, but the protein product of a gene should be in Roman type. Genetic nomenclature should be in accordance with established conventions and should be approved by the relevant nomenclature curator if applicable.

Arabidopsis: http://www.arabidopsis.org/portals/nomenclature/guidelines.jsp Caenorhabditis elegans: http://www.wormbase.org Drosophila: http://flybase.bio.indiana.edu/docs/nomenclature/lk/nomenclature.html Human: http://www.genenames.org/aboutHGNC.html Maize: http://www.maizegdb.org/maize_nomenclature.php Mouse: http://www.informatics.jax.org/mgihome/nomen/index.shtml Zebrafish: http://zfin.org/zf_info/nomen.html

Taxonomic nomenclature

The Latin name and taxonomic authority (e.g. Linnaeus) should be given for all experimental species.

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