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WALDEMAR ALVES DA SILVA NETO

Tomada de decisão individual e aprendizado em Dinoponera quadriceps

(Ponerinae, Hymenoptera) forrageando em ambientes dinâmicos.

Dissertação apresentada à

Universidade Federal do Rio

Grande do Norte para obtenção

do título de Mestre em

Psicobiologia.

NATAL / RN

2014

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WALDEMAR ALVES DA SILVA NETO

Tomada de decisão individual e aprendizado em Dinoponera quadriceps

(Ponerinae, Hymenoptera) forrageando em ambientes dinâmicos.

Dissertação apresentada à

Universidade Federal do Rio

Grande do Norte para obtenção

do título de Mestre em

Psicobiologia.

Orientador: Arrilton Araújo

NATAL / RN

2014

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Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de

Biociências

Silva Neto, Waldemar Alves da.

Tomada de decisão individual e aprendizado em Dinoponera quadríceps (Ponerinae, Hymenoptera)

forrageando em ambientes dinâmicos / Waldemar Alves da Silva Neto. – Natal, RN, 2014.

39 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Arrilton Araújo.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.

Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.

1. Dinoponera quadríceps. – Dissertação. 2. Aprendizado. – Dissertação. 3. Decisões de

forrageamento – Dissertação. I. Araújo, Arrilton. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III.

Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 595.796

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Título: Tomada de decisão individual e aprendizado em formigas Ponerinae

Dinoponera quadriceps forrageando em ambientes dinâmicos.

Autor: Waldemar Alves da Silva Neto

Data da defesa: 26 de agosto de 2014 – 14:30

Banca Examinadora

____________________________________________

Prof. Arrilton Araújo (Orientador)

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

____________________________________________

Prof. Nicolas Chaline

Universidade de São Paulo

____________________________________________

Prof. Felipe Nalon de Castro

Universidade Potiguar

NATAL / RN

2014

4

“O desgosto e alegria dependem mais do que somos do que daquilo que nos

acontece.” (Multatuli)

5

AGRADECIMENTOS

Agradeço a minha família pelo eterno apoio às minhas escolhas. Cada

um é um grande exemplo e fonte de inspiração.

A minha namorada, Cíntia, pelo constante e fundamental apoio na

realização desse trabalho. Pela imensa paciência e compreensão ao longo da

realização desse trabalho. Agradeço imensamente também pela leitura, revisão

e correções sugeridas.

A Arrilton, pelas orientações, seja em questões acadêmicas, seja na vida

de maneira geral. Todas são de grande importância. Agradeço também pela

confiança depositada e contínuo suporte oferecido sempre que possível.

A Wall, pela colaboração e ensinamentos estatísticos ao longo desse

trabalho. Também pela paciência, afinal, aluno que não sabe estatística

costuma dar muito trabalho e “perturbar” bastante, hehehe.

A Dina e Jeniffer, que me apresentaram, ensinaram e me ajudaram a

trabalhar com a “Tocandira”. Dos primeiros contatos até hoje já se vão sete

anos (Nísia Floresta – 2008.1).

A recém doutora (uhul!), Priscila Fernandes, pela leitura e sugestões

feitas para melhorias no texto final.

Aos meus amigos da Biologia, em especial Bruno e Jessica, pelos quase

dez anos de companhia, conversas, angústias e sonhos compartilhados.

A todos do Laboratório de Biologia Comportamental (LBC), os pós-

graduandos, IC´s, voluntários, frequentadores outros, visitantes ou aqueles que

somente passaram rapidamente, mas contribuíram de alguma maneira com o

grupo (LBC).

6

A professora Fátima Arruda, pela participação na minha qualificação e

importante contribuição no projeto, assim como pela experiência passada a

todos nós alunos. Ah sim, também agradeço bastante pelo empréstimo do

notebook para que eu pudesse usar nas minhas observações. Parece besteira,

mas me ajudou bastante, hehe.

E finalmente a todos que dividem ou dividiram comigo momentos felizes.

A vida ultrapassa qualquer conhecimento.

7

RESUMO

No presente trabalho, avaliamos o efeito da distância do alimento,

sucesso de captura e tamanho do alimento e taxa de recompensa nas decisões

de forrageio tomadas por formigas da espécie Dinoponera quadriceps.

Também investigamos, medindo o tempo de permanência em cada área, a

influência do aprendizado no desempenho das operárias ao longo de

sucessivas viagens. Foram simulados quatro cenários. Cada operária realizou

10 viagens em cada cenário. Cenário 1: operárias sempre encontravam

alimento de alta qualidade; Cenário 2: operárias encontravam alimento de alta

qualidade em somente 50% das viagens; Cenário 3: operárias encontravam

alimento de alta e baixa qualidade com probabilidades de ocorrência de 0,5

para cada tamanho de alimento. Cenário 4: operárias tinham três

possibilidades, encontrar alimento de alta qualidade (33%), encontrar alimento

de baixa qualidade (33%) e não encontrar alimento. Em todos os cenários,

havia duas rotas possíveis de exploração, uma com 300 cm e outra com 600

cm de comprimento. A pesquisa mostrou que operárias da espécie D.

quadríceps tendem a retornar ao mesmo local onde o alimento foi encontrado

na viagem anterior, não importando a distância, tamanho do alimento ou taxa

de recompensa. Nos casos de viagens sem captura, operárias eram mais

propensas a trocar de área em busca de alimento. No entanto, no cenário 4

essa decisão de “troca” foi menos evidente, possivelmente pela maior dinâmica

do cenário. Resultados também indicaram um processo de aprendizado das

rotas de exploração assim como das condições das áreas de exploração. Com

a repetição das viagens, forrageadoras reduziram o tempo de busca nas áreas

nas viagens que não capturavam alimento e rapidamente trocavam de área.

8

ABSTRACT

When searching for food, animals often make decisions of where to go,

how long to stay in a foraging area and whether or not to return to the last

visited spot. These decisions can be enhanced by cognitive traits and adjusted

based on previous experience. In social insects such as ants, foraging

efficiency have an impact on both individual and colony level. The present study

investigated, in the laboratory, the effect of distance from food, capture success

and food size, and reward rate on decisions of where to forage in Dinoponera

quadriceps, a ponerine ant that forage solitarily and individually make their

foraging decisions. We also investigated the influence of learning on the

performance of workers over successive trips searching for food by measuring

the patch residence time in each foraging trip. Four scenarios were created

differing in food reward rates, food size offered and distances colony-food site.

Our work has shown that as a rule-of-thumb, workers of D. quadriceps return to

the place where a prey item was found on the previous trip, regardless of

distance, food size and reward rate. When ants did not capture preys, they were

more likely to change path to search for food. However, in one of the scenarios,

this decision to switch paths when unsuccessful was less evident, possibly due

to the greater variation of possible outcomes ants could experience in this

scenario and cognitive constraints of D. quadriceps to predict variations of food

distribution. Our results also indicated a learning process of routes of

exploration as well as the food site conditions for exploration. After repeated

trips, foragers reduced the patch residence time in areas that they did not

capture food and quickly changed of foraging area, increasing their foraging

efficiency.

9

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO .........................................................................................................................10

OBJETIVOS .............................................................................................................................16

1º Objetivo: ...........................................................................................................................16

2º Objetivo: ...........................................................................................................................16

HIPÓTESES E PREDIÇÕES .................................................................................................16

MATERIAIS E MÉTODOS .................................................................................................17

Manutenção das colônias ...............................................................................................17

Aparato experimental ......................................................................................................17

Procedimento experimental ...........................................................................................18

Análise dos dados ...........................................................................................................21

RESULTADOS .....................................................................................................................22

Decisões de forrageio .....................................................................................................22

Tempo de permanência na rota.....................................................................................25

DISCUSSÃO/CONCLUSÃO ..............................................................................................27

AGRADECIMENTOS ..........................................................................................................33

BIBLIOGRAFIA ....................................................................................................................33

10

INTRODUÇÃO

O sucesso ecológico de uma espécie depende da sua habilidade em

ajustar as estratégias de forrageio para maximizar a obtenção de alimento

gastando o mínimo de energia possível. As estratégias de forrageamento

envolvem duas questões fundamentais: a escolha da dieta, p.e., qual item

alimentar consumir, e a exploração de rotas, p.e., quando deixar uma rota. Por

isso, quando forrageando, supõe-se que o animal faz decisões particulares que

se acredita ser ideal em termos de taxa de consumo de energia (Stephens &

Krebs, 1971).

A perspectiva Darwiniana diz que uma forte pressão seletiva favorece

indivíduos capazes de perceber mudanças temporais e espaciais na

disponibilidade de alimento, pois essa habilidade poderá implicar em fortes

impactos positivos no desempenho desses animais (Krebs 1978). Esses

ajustes de estratégias diários são influenciados principalmente por variáveis

limitantes como disponibilidade e distribuição do alimento e as necessidades

nutricionais do animal (Giraldeau & Caraco 2000). Segundo Caraco e Real

(1986), a variação dos recursos quase sempre influencia o comportamento

alimentar dos animais. Portanto, podem ser considerados no momento da

decisão de qual estratégia adotar, fatores como o tempo para encontrar

alimento e a qualidade energética do mesmo, assim como os riscos inerentes

ao processo de busca pelo alimento, como predação, desidratação, e perda de

tempo e energia com deslocamentos aleatórios.

Teorias de otimização do forrageamento têm sido desenvolvidas para

estudar diversos animais. Charnov (1976) propôs o teorema do valor marginal,

11

que prediz que um predador deverá deixar uma área assim que a taxa marginal

de captura se torna inferior à média da mesma. Essa taxa declina

continuamente quanto mais o predador permanece e explora a área chegando

um momento em que todo o alimento foi consumido e nenhuma energia pode

mais ser adquirida. O teorema do valor marginal tem sido aplicado na

compreensão das estratégias ótimas em comportamento animal (Krebs &

Kacelnik 1991).

No caso das formigas, as estratégias de forrageio das diversas espécies

têm sido coerentes com as predições de outro modelo de otimização: a teoria

do ponto central (Orians & Pearson 1979) que considera que o tamanho da

carga não interfere na velocidade nem tempo de viagem e prevê que com o

aumento da distância do alimento do ninho, os indivíduos terão que selecionar

alimentos mais ricos em termos energéticos, evidenciando os custos potenciais

associados à ocupação de um único ninho. Além disso, é conhecido que o

investimento realizado por uma colônia através de suas estratégias está

diretamente relacionado à habilidade e eficiência de cada operária, às

variações ambientais, e a fatores como distância da comida ao ninho e

densidade demográfica (Gordon 1999).

Devigne e Detrain (2000) demonstraram que formigas da espécie

Messor barbarus otimizam o forrageio sendo mais seletiva na captura do

alimento com o aumento da distância do ninho. Resultado semelhante foi

encontrado em Pogonomyrmex barbatus por Davidson (1978) em laboratório.

Também Holder Bailey e Polis (1987) e Taylor (1978) perceberam que

operárias das espécies Pogonomyrmex californicus e Solenopsis geminata,

respectivamente, coletam preferencialmente sementes com maior retorno

12

energético indicando uma otimização do forrageio. Observando Solenopsis

invicta, Martin e Vinson (2008) perceberam que a espécie carregava maior

quantidade de alimento quando esse era coletado há grandes distâncias e

menor quantidade de alimento quando a busca era feita mais próximo do ninho.

No entanto, no estudo Willott et. al. (2000) com Messor bouvieri, não foi

encontrada seletividade por sementes maiores quando houve aumento das

distâncias percorridas, resultado contrário às predições da Teoria do

Forrageamento Central. Em Pogonomyrmex occidentalis, um indicativo de

otimização com relação à distância foi percebido por Crist e MacMahon (1992)

somente quando os animais ultrapassavam as distâncias limites de forrageio.

Não foi visto também correlação entre tamanho do alimento e distância

percorrida no trabalho de Rissing e Pollock (1984) com a espécie Veromessor

(= Messor) pergandei.

Em 1999, Holway e Case em experimentos com Linepithema humile,

demonstrou que essa espécie reduz os custos de forrageio reduzindo as

distâncias de busca por alimento, o número de viagens e o tempo de exposição

a predadores. Isso é feito através da realocação dos ninhos (espécie

polidômica), das operárias, larvas e pulpas dentro dos ninhos. Entretanto, essa

capacidade de re-alocação em resposta a distribuição de recursos não ocorre

em todas as espécies polidômicas.

Estudos (Caraco 1980, Pulliam & Millikan 1982) argumentam que a

sensibilidade ao risco também pode ajudar a explicar o comportamento de

forrageio social. A sensibilidade ao risco caracteriza-se quando o animal

modifica sua estratégia alimentar em função de uma ou mais variáveis. A

principal variável identificada nos estudos tem sido o saldo energético do

13

animal. Entretanto qualquer aspecto fisiológico (ex: período reprodutivo ou

cuidado da prole) ou ambiental (ex: estiagem, predador, distância, etc.) que

preveja corretamente a demanda energética futura poderá ser utilizado como

um fator para a modificação da estratégia alimentar. O animal é propenso ao

risco quando, dentre duas ou mais possibilidades de forrageio, adota uma

estratégia que implicará em algum tipo de risco tais como não encontrar o

alimento, ficar exposto por maior tempo e ser predado durante a busca ou

consumir um determinado recurso que ao final não compense energeticamente

os custos da procura e manipulação do mesmo. No caso da escolha de uma

estratégia que envolva os mesmos riscos da estratégia anterior, mas em

probabilidades menores ou nulas, o animal será considerado avesso ao risco.

Em animais sociais, essa permuta de estratégia poderá ocorrer considerando o

saldo energético da colônia e não dos animais que a compõe (Cartar 1991).

Decidir por estratégias ótimas quanto à obtenção de alimento,

considerando ainda os riscos dessas estratégias requer um aprendizado e

memorização da distribuição de alimento no ambiente para que o animal seja

capaz de fazer as escolhas apropriadas. Isso implica em três processos

cognitivos: percepção, em que o animal coleta e armazena uma informação

sobre o ambiente na memória; manipulação, quando o animal processa as

várias informações armazenadas; por último a representação, quando é

formada a “imagem” do ambiente e baseado nela o animal poderá realizar as

decisões. Portanto as teorias de otimização podem ser refinadas quando são

levados em conta os processos cognitivos de cada animal (Krebs & Davies

1997). Nos estudos de Nonacs e Dill em 1988 e 1990, operárias de Lasius

pallitarsis preferiram a rota de menor risco de predação quando as

14

recompensas eram iguais e Myrmica incompleta respondeu às variações de

risco e recursos em laboratório. Observando abelhas, Cartar e Dill (1990),

perceberam que as operárias onde as reservas do ninho se exauriam,

mudavam para o comportamento de propensão ao risco. Já Waddington et. al.

(1981), e Real et. al. (1981), em estudos diferentes com abelhas, tentaram

induzir o comportamento de propensão ao risco privando os ninhos de

alimento. Porém, esses animais permaneceram avessos ao risco. Apesar de

diferentes resultados na literatura, grande parte dos estudos (Kacelnik &

Bateson 1996) tem sugerido uma preferência parcial entre as estratégias.

Os insetos sociais têm sido utilizados como um sistema modelo para o

estudo do comportamento de forrageio. Essa importância se dá principalmente

pela complexa e modulada organização social (Oster & Wilson 1978; Traniello

1989; Holldobler & Wilson 1990). No forrageamento social, há uma

dependência recíproca das recompensas e a eficiência de forrageio depende

tanto das estratégias de cada animal como dos outros indivíduos da colônia.

Formigas, cupins e algumas vespas e abelhas constituem o grupo de

insetos eusociais devido a três características comuns: cooperação no cuidado

dos jovens, divisão reprodutiva do trabalho e sobreposição de pelo menos duas

gerações capazes de contribuir para o trabalho da colônia (Wilson 1971). Junto

com abelhas e vespas, as formigas constituem a ordem Hymenoptera e

formam uma família distinta, Formicidae, por possuir uma diferença estrutural:

a presença do pecíolo, uma cintura longa entre o tórax e abdômen. Dentro

dessa única família, existe a subfamília das Ponerinae. É encontrada em todo o

mundo, porém, predominantemente nos ambientes tropicais. São em grande

parte, predadoras (Caetano et. al. 2002), mas também se alimentam de

15

sementes, néctar floral, secreções de homópteros e larvas de lepidópteras. O

modo de forrageio pode ser solitário, buscando alimento de forma individual e

independente uma da outra ou em grupo, podendo ser especialistas ou

generalistas.

Entre as Ponerinae, está o gênero Dinoponera Roger (1861), que possui

formigas que atingem ou até ultrapassam os 3 cm de comprimento sendo por

isso uma das maiores formigas conhecidas. Estão distribuídas apenas na

América do Sul, mais especificamente: sudeste da Colômbia, leste do Peru,

Bolívia e Paraguai, nordeste da Argentina e todo o Brasil. Já a espécie

Dinoponera quadriceps Kempf (1971), é endêmica do nordeste brasileiro.

Possuem proporções pouco menores que a Dinoponera gigantea e se difere da

Dinoponera mutica pelo abdômen menos brilhante e um pecíolo em formato

peculiar: uma extremidade anterior marcante e estreitamente arredondada e

extremidade posterior amplamente arredondada (Kempf 1971).

O comportamento de forrageio de Dinoponera quadriceps, descrito por

Araújo & Rodrigues (2006), é solitário e sem recrutamento. As operárias saem

da colônia e já iniciam a busca de alimento de forma lenta. Ao encontrar o

alimento, retornam em maior velocidade para a colônia. Comportamento

semelhante foi visto também em Dinoponera gigantea (Fourcassié et. al. 1999).

Estudos de tomada de decisão durante o forrageio, levando em conta

características ecológicas assim como as capacidades e limitações cognitivas

dos animais, são de grande relevância visto que a procura por alimento é uma

atividade fundamental para o sucesso ecológicos dos animais. Nesse sentido,

experimentos que buscam investigar essas questões têm sido importantes para

avanços na área da Ecologia Comportamental.

16

OBJETIVOS

1º Objetivo:

Avaliar a influência do sucesso de captura e tamanho da presa, da

distância do alimento e da taxa de recompensas nas decisões de permanência

ou troca de área de forrageio em Dinoponera quadriceps.

2º Objetivo:

Avaliar o efeito do aprendizado no desempenho de forrageio das

operárias de Dinoponera quadriceps.

HIPÓTESES E PREDIÇÕES

● 1ª Hipótese: a captura de alimento influenciará o retorno das

operárias ao local visitado na viagem anterior.

○ Predição: forrageadoras irão retornar diretamente ao local

anterior onde capturaram uma presa; E, nos casos de não

captura, irão procurar alimento em outra área.

● 2ª Hipótese: durante o forrageio, com a repetição das visitas aos

locais de oferta de alimento, as operárias modificarão o tempo de

resposta para permanecer ou trocar de área de forrageio.

○ Predição: operárias irão aumentar a eficiência de forrageio

através da redução do tempo de permanência nas rotas quando não

capturam presas.

17

MATERIAIS E MÉTODOS

Manutenção das colônias

Nós utilizamos quatro colônias de Dinoponera quadriceps que foram

coletadas nos arredores da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Rio

Grande do Norte, Brasil. As colônias “C”, “E”, “G” e “H” continham,

respectivamente, 15, 9, 30 e 28 animais (média ± dp 19,7 ± 5,3). No laboratório

as colônias foram colocadas em caixas de plástico (30 X 15 X 10 cm) que eram

mantidas dentro de arenas (100 X 50 X 20 cm) construídas de madeira e

revestidas de fórmica para evitar que as formigas escapassem da arena. Todas

as formigas foram marcadas individualmente com uma etiqueta plástica colada

na região do tórax utilizando uma cola a base de cianoacrilato (Corbara et al.

1986).

A temperatura foi mantida entre 25 ºC e 30 ºC, umidade relativa do ar

em 70% e foto período de 12 horas claro/ 12 horas escuro. Nós alimentávamos

as formigas com água três vezes por semana e Tenebrio molitor (larva e

inseto). As arenas eram molhadas regularmente para manutenção da umidade.

Aparato experimental

O aparato experimental (Fig. 1) consistia de uma arena (150 x 50 X 20

cm) conectada a dois tubos de plástico de comprimentos distintos, sendo um

tubo com 300 centímetros (rota curta) e o outro com 600 centímetros (rota

longa). Ambos os tubos tinham nove centímetros de diâmetro. No final de cada

tubo foi colocado um placa de petri (35 x 7 mm) onde colocávamos o alimento

(Fig. 1). Cada tubo com sua respectiva placa de petri foi considerado um área

de forrageio.

18

Procedimento experimental

Nós observamos uma operária por dia. Outras operárias ativas que

saiam do ninho durante o experimento eram removidas e colocas numa caixa

plástica preta. Antes de cada dia de observação, as colônias eram privadas de

alimento. No entanto elas podiam explorar livremente toda arena e as duas

áreas de alimentação. Nós observamos somente operárias que tinham visitado

as duas áreas ao menos uma vez durante os dois dias de livre exploração.

Dessa maneira as forrageadoras poderiam conhecer e se acostumar com o

aparato experimental. Nós estimamos o peso das presas (minhocas) usadas no

experimento medindo o comprimento desses animais. Minhocas de 10±2 mm

(média ± dp, N=26), correspondem ao peso aproximado de 0.49±0.10 mg

(média ± dp, N=26), enquanto as minhocas com 21±3 mm (média ± dp, N=31),

correspondiam ao peso de 101±28 mg (média ± dp, N=31). Portanto, uma

presa tinha aproximadamento duas vezes o peso de outra e por isso foi

considerada o dobro mais rica em termos energéticos quando comparada com

as minhocas de tamanhos menores. A partir de agora, iremos nos referir a

essas presas como “presa grande” e “presa pequena”.

Figura 1: Aparato experimental: dois tubos de plásticos transparentes conectados a arena

princiapal. Dessa maneira era possível acompanhar a formiga por todo o trajeto.

19

Foram testadas 21 forrageadoras, que realizaram 10 viagens de

forrageio em cada dos seguintes cenários:

Cenário 1: forrageadoras poderiam experienciar uma condição por viagem ao

chegarem no final dos tubos: uma minhoca grande. Taxa de recompensa:

100%.

Cenário 2: forrageadoras poderiam experienciar duas condições ao chegarem

no final dos tubos: ou uma presa grande ou nenhuma presa. Taxa de

recompensa: 50%.

Cenário 3: forrageadoras poderiam experienciar duas condições ao chegarem

no final dos tubos: ou uma presa grande ou uma pequena. Taxa de

recompensa: 100%, sendo 50% para cada tamanho de alimento.

Cenário 4: forrageadoras poderiam experienciar três condições ao chegarem

no final dos tubos: ou uma presa grande, ou uma presa pequena ou nenhuma

presa. Taxa de recompensa: 66%, sendo 33% para cada tamanho de alimento

e 33% para nenhum alimento. Cenário 4 foi criado para ser o mais próximo

possível do cenário natural em termos de sucesso de forrageio. Em ambientes

naturais, formigas podem ou encontrar um alimento de alto conteúdo

energético, ou um alimento de baixo conteúdo energético ou não encontrar

alimento algum.

Embora os cenários pareçam redundantes, as diferenças nesles foram

criadas para avaliar os efeitos de cada variável de forma mais significante. Por

exemplo, no cenário 1 e 2, a qualidade do alimento e as distâncias são as

mesmas, porém a taxa de recompensa é diferente nos dois cenários (100% x

50%). No cenário 1 e no 3 as formigas tinham as mesmas taxas de

recompensas e distâncias a percorrer. Entretanto a qualidade do alimento

20

ofertado era diferente entre os cenários (presa grande X presa pequena). Além

disso, o método estatístico utilizado (abaixo) nos permitiu combinar essas

varáveis e compará-las de forma mais precisa.

As condições que as formigas encontravam no final dos tubos foram

randomicamente distribuídas nas 10 viagens que cada operária realiza em

cada cenário. O alimento era recolocado ou removido enquanto o animal

estava fora dos tubos. Portanto, as forrageadoras não notavam qualquer

movimentação nas placas de petri. Nenhuma operária era observada

consecutivamente nos cenários para evitar qualquer influência de experiências

recentes nas operárias durante a realização do cenário seguinte. Todas as

forrageadoras tinham pelo menos um mês de intervalo entre os cenários.

Estudos definiram a memória de longo-prazo em insetos entre 24 e 48 horas

(Dreier et al 2007; Haehnel & Menzel 2012). Além disso, uma vez que ambas

as rotas foram construídas na mesma direção, a fidelidade direcional

apresentada por esse espécime não um problema. No início de cada dia de

observação, nós colocávamos uma presa em ambas as placas de petri para

estimular o forrageio em algum animal que esteja explorando as áreas. O

experimento era iniciado assim que alguma operária capturava a presa

ofertada nas placas de petri. Nas próximas 10 viagens realizadas por essa

formiga, nós coletávamos os seguintes dados: 1) rota escolhida (300 cm X 600

cm); 2) tempo de viagem; 3) se a operária captura ou não a presa; 4) tamanho

da presa; 5) a decisão tomada na viagem seguinte (retorno X troca de rota).

Nós consideramos a decisão “retorno” a rota visitada anteriormente como

“zero” (0) e a decisão “troca” derota como “um” (1). O tempo foi medido na

escala dos minutos. Após cada dia de obsevação nós tínhamos 10 decisões

21

tomads por uma operária. No final de cada cenário nós tínhamos 210 decisões.

E por fim, 840 decisões ao término do trabalho.

Nós também medimos o tempo gasto pelas forrageadoras para sair de

cada tubo após a chegada na placa de petri (tempo de permanência na área).

Nas viagens que as operárias não capturavam alimento, se elas gradualmente

reduzissem o tempo gasto nos tubos, isso poderia ser uma evidência de que os

animais aprendem baseado em experiências passadas, o que elas podem

encontrar em cada placa assim como as rotas que estão explorando.

Análise dos dados

Para verificar os efeitos de cada fator nas decisões de retornar ao ponto

anteriormente visitado ou trocar de rota, nós realizamos o teste de Equações

Estimativas Generalizadas (EEG). Nós consideramos como efeitos fixos o

cenário (taxa de recompensa), a distância, o sucesso de captura e tamanho do

alimento. Incluimos também as interações desses fatores. Como efeitos

randômicos nós consideramos o indivíduo e a colônia. Além disso, nós

incluímos o tempo total de viagem como covariável.

Realizamos o EEG também para verificar o efeito das viagens

consecutivas (experiência) e do sucesso de captura nas viagens, incluindo o

efeito de interação dessas duas variáveis no tempo de permanência das

formigas nos tubos de forrageio. Essas mesmas análises foram feitas para

cada cenário individualmente e não houve diferença da análise geral incluindo

todos os cenários juntos. Por esse motivo escolhemos descrever a análise que

engloba os cenários. Para ambos os EEGs, foi utilizado a matriz de correção

não-estruturada e o teste post hoc foi o seqüencial de Sidak. O nível de

22

significância adotado foi de 5% para todos os testes estatísticos realizados

nesse trabalho.

RESULTADOS

Decisões de forrageio

Nós investigamos os efeitos principais e as interações das variáveis:

cenário, distância e sucesso de captura e tamanho do alimento nas decisões

tomadas durante o forrageio. Nós observamos um efeito das interações dos

três fatores nas “decisões” (F1, 4 = 253.29, P < 0.001). Esse modelo foi

controlado pela covariável “tempo total”. (Tabela 1).

Tabela1: Efeitos principais e de interação nas tomadas de decisões individuais em D.

quadriceps.

Main and interaction effects

Type III

Wald Chi-Square DF P

(Intercept) 4240.05 1 <0.001

Scenarios 318.63 3 <0.001

Distance 11.59 1 0.001

Capture success 805.56 2 <0.001

Scenarios * Distance 75.16 3 <0.001

Scenarios * Capture success 1536.74 4 <0.001

Distance * Capture success 80.85 2 <0.001

Scenarios * Distance * Capture success 253.29 4 <0.001

Total trip time 29.69 1 <0.001

23

Figura 2: Média e intervalo de confiança de 95% nas Decisões tomadas pelas operárias

considerando os fatores: sucesso de captura e tamanho da preza (colunas), distância (linhas

azuis e vermelhas) e taxa de recompensa (cenários). Zero (0) = retorno para a área visitada

anteriormente e Um (1) = troca de rota. Cenário 1: uma presa grande. Taxa de recompensa:

100%. Cenário 2: ou presa grande ou nada. Taxa de recompensa: 50%. Cenário 3: ou uma

presa grande ou uma pequena. Taxa de recompensa: 100%. Cenário 4: ou uma presa grande,

ou uma pequena, ou nenhuma recompensa. Taxa de recompensa: 33% presa grande, 33%

presa pequena e 33% nenhum alimento.

24

Comparações entre sucesso de captura, considerando cada distância e

cenário, mostraram algumas diferenças (Fig. 2). Para cenário 1 e ambas as

distâncias, nós observamos diferenças entre “não capturar” (média rota

curta=0.59, média rota longa=0.80) e “captura de presa grande” (rota

curta=0.22, rota longa=0.30) (P < 0.002). Para cenário 2, nós também

observamos diferenças entre “não capturtar” (rota curta=0.76, rota longa=0.78)

e “capturar presa grande” (rota curta=0.18, rota longa=0.38), para ambas as

distâncias (P < 0.002). Em suma, para ambos os cenários e distâncias, as

formigas trocaram derota mais quando elas não capturaram alimento,

comparado aos momentos em que elas capturaram “presas grandes”. Para o

cenário 4 e rotas curtas, os indivíduos trocaram de rota mais quando não

capturavam presas (média=0.57) do que quando capturavam presas grandes

(média=0.17) (P=0.004). Esse resultado é similar ao padrão observado nos

cenários 1 e 2. Nenhuma outra diferença foi encontrada entre “sucesso de

captura”, considerando cada cenário e cada distância (P > 0.088).

Adcionalmente, comparações entre cenários, levando em conta sucesso

de captura e distância, indicaram algumas diferenças (Fig. 2). Em casos de

“não captura” em rotas curtas, nós observamos que no cenário 1 (média=0.59),

2 (média=0.76), e 4 (média=0.57) as operárias trocaram de rota mais do que no

cenário 3 (média=0.17) (P < 0.001). Padrão semelhante foi visto para rota

longa, mas nesse caso somente no cenário 1 (média=0.80) as formigas

trocaram mais de rota que no cenário 3 (média=0.31) (P = 0.001).

No cenário 3 na rota curta, os animais trocaram mais quando eles

capturavam presas pequenas (média=0.38), comparado quando eles

capturavam presas grandes (média=0.07) (P < 0.001). Note que o tamanho do

25

alimento teve um efeito somente neste cenário e em rotas curtas. Note também

que a influência ocorreu na mesma direção comportamental (“retorno após

captura”). Nenhuma outra diferença foi observada quando consideramos

presas pequenas e grandes em todos os cenários para as duas rotas (P >

0.479).

Finalmente, comparações entre rota curta e longa, em cada cenário e

sucesso de captura também não mostrou diferenças significativas (P > 0.273)

(Fig. 2).

Tempo de permanência na rota

Foram investigados nesse trabalho os efeitos principais e de interação

dos fatores no tempo de permanência das operárias nas rotas de forrageio.

Nós observamos um efeito com a interação das variáveis (F1, 16 = 81553024.35,

P < 0.001) (Tabela 2).

Tabela 2: Efeitos princiapais e de interação no tempo de saída dos tubos ao longo das 10

viagens em D. quadriceps.

Main and interaction effects

Type III

Wald Chi-Square DF P

(Intercept) 156.42 1 <0.001

Capture success 22.00 2 <0.001

Trip experience 36.11 9 <0.001

Capture success * Trip experience 81553024.35 16 <0.001

26

Figura 3: média do tempo de permanência na rota em cada viagem quando as forrageadoras

capturavam presas grandes (linha vermelha), quando capturavam presas pequenas (linha

verde) e quando não capturavam alimento (linha azul).

Nós comparamos o tempo de permanência nas rotas entre os três

diferentes “sucessos de captura” (grande X pequeno X nada) (Fig. 3).

Analisando as viagens que resultaram em nenhuma captura, foi visto que as

formigas permaneciam mais tempo na rota na viagem 1, (média=0.12) do que

na viagem 9 (média=0.04) e 10 (média=0.04) (P < 0.045). Quando capturavam

presas pequenas, as formigas retornaram mais rapidamente para o ninho nas

viagens 1 (média=0.02) e 2 (média= 0.01) comparados a viagem 7

27

(média=0.05) (P < 0.046). Nenhuma diferença foi encontrada na análise das

viagens que os animais capturavam presas grandes (P > 0.730).

Por fim, nós comparamos o tempo de permanência nas rotas entre os

sucessos de capturas para cada viagem (Fig. 3). Observamos que as fomigas

gastam mais tempo para sair das rotas na viagem 1 e 2 quando não capturam

presa (média=0.12 e 0.12), comparado quando elas capturam presas

pequenas (média=0.02 e 0.01) ou presas grandes (média=0.02 e 0.03) (P <

0.001 e P < 0.026). Nenhuma outra diferença foi encontrada entre os sucessos

de captura nas viagens 3 até 10 (P > 0.112).

DISCUSSÃO/CONCLUSÃO

Esse trabalho demonstrou a forte influência do sucesso de captura na

tomada de decisão das forrageadoras na viagem subsequente. Em todos os

cenários, quando as formigas capturaram presas grandes, elas tendiam a

retornar para o mesmo local onde elas foram durante a viagem anterior. Esse

padrão de decisão foi também observado quando as operárias capturavam

presas pequenas. Essa tendência a retornar a áreas onde itens alimentares

foram encontrados na viagem anterior tem sido descrita em outros estudos com

espécimes de formigas que forrageiam de forma solitária (Wehner et al. 1983;

Fresneau 1985; Fourcassie & Traniello 1994; Breed et al. 1996; Mercier &

Lenoir 1999; Schultheiss & Cheng 2012). Nos casos onde as formigas não

capturavam presas, nós observamos uma alta variação nas respostas. No

cenário 1 (recompensa constante), as operárias trocavam de rota quando elas

não encontravam alimento. Essa recusa de alimento pode ter sido

conseqüência de uma possível saciação de proteínas (principal componente de

28

insetos). De fato, nós observamos que 66% das operárias (N=14) recusaram

alimento (57 de 210 viagens), mas elas mantiveram a exploração das rotas.

Estudos anteriores descrevem diferentes efeitos do tipo de comida no

comportamento alimentar individual das formigas. Por exemplo, a estrutura das

rotas de buscas e a duração da busca em Formica schaufussi são

principalmente influenciadas pelo tipo de alimento. Operárias persistiram mais

no alimento quando esses eram carboidratos, comparados por alimentos

protéicos (Traniello et al. 1992). Formigas do deserto Cataglyphis bicolor

persistiram menos na busca em uma determinada área de sucesso anteior se

elas tivessem capturado uma mosca nessa última viagem, comparado a

quando elas capturavam um pedaço de queijo (lipídeos) (Schimd-Hempel

1984). Não obstante, formigas da espécie Lasius Níger ingerem

significativamente mais gotas de açúcar do que gotas de compostos protéicos

(Portha et al. 2003).

No cenário 2, a tendência para trocar de rotas após uma viagem não

bem sucessiva se deu pelo fato de não haver a presença de alimento, condição

essa que ocorreu em 50% das viagens de cada operária. Forrageadoras não

persistentes se beneficiam quando estão buscando alimentos que estão

distribuídos aleatóriamente no ambiente (Schimd-Hempel 1984), fato esse

bastante evidente no cenário 2 (50% de recompensa). Variações de curto

prazo na distribuição de recursos no ambiente podem ser superadas pelas

formigas através de uma frequente amostragem do ambiente para detecção de

alimento (Stephens & Krebs 1986). De fato, Dinoponera quadriceps se alimenta

principalmente de artrópodes (Araujo & Rodrigues 2006), um tipo de recurso

que está disperso de forma imprevisível no ambiente natural. Embora fidelidade

29

direcional seja bem descrito como uma das estratégias de forrageio de

formigas (Traniello 1989), a revisitação a uma área onde o indivíduo não

encontrou alimento na viagem anterior foi raramente observada em campo.

Operárias de Melophorus bagoti treinadas com recompensa constante por dois

dias retornaram para o mesmo local mesmo após a remoção do alimentador

(Schultheiss & Cheng 2012). Além disso, Breed et al. (1996) estudando

operárias de Paraponera clavata em ambiente natural, observaram que após

duas recompensas consecutivas alguns indivíduos (10 de 21) retornaram ao

local de alimentação algumas vezes seguidas mesmo sem mais a presença de

qualquer alimento. Este pode ter sido o caso de D. quadriceps forrageando no

cenário 4 quando elas não capturavam presas na rota longa. Nesse cenário, a

decisão de vistar novamente uma placa de petri mesmo após uma viagem mal

sucedida aparente ser um efeito de visitas bem sucedidas consecutivas que

ocorreram anteriormente dentro das 10 viagens de cada operária. Uma

segunda explicação, mas que não exclui a primeira é a de que os indivíduos

estavam mais confusos com relação à distribuição do alimento. Vale lembrar

que o cenário 4 foi realmente criado para ser o mais variado possível, similar

aos padrões naturais. Os indivíduos poderiam encontrar três situações ao

chegar ao final de cada tupo: obter uma presa de tamanho grande; obter uma

presa de tamanho pequeno ou não obter presa alguma. Fourcassié & Traniello

(1993), observando o forrageio individual de Formica schaufussi, mostrou que

essa espécie não é capaz de prever distribuição de alimento em ambientes

dinâmicos. Animais podem erroneamente avaliar o tempo e energia investido

no forrageio devido às limitações cognitivas, e, portanto se tornam

forrageadores “sub-ótimos” (Janetos & Cole 1981).

30

A tendência de revisitar um local anterior mesmo após uma viagem mal

sucedida foi também vista no cenário 3 em ambas as rotas (longa e curta).

Uma pergunta que surge é porque formigas agiram diferentes quando não

capturam alimento no cenário 1 do cenário 3. Duas possíveis explicações são

levantadas: primeiro, a freqüência de revisitação no cenário 3 permaneceu

muito similar ao cenário 1 (N=19; N=18; respectivamente). Entretanto, quando

analisamos a frequência de viagens que as operárias não capturaram presas

nós encontramos uma diferença notável (cenário 3, N=25; cenário 1, N=57).

Uma vez que ambos os cenários tinham taxas de recompensas de 100%, essa

flutuação não tinha como ser controlada. Então, a média de “retornos após

insucesso” aparenta ter sido subestimada. Outro questionamento importante é

porque as formigas diferiram quanto a freqüência de viagens mal sucedidas no

cenário 1 e 3, se o alimento era oferecido constantemente nesses cenários. A

resposta surge quando analisamos o tamanho do alimento que foi oferecido no

cenário 1 e 3 e o quão rápido as colônias ficam saciadas durante o

experimento. No cenário 1, formigas tinham presas grandes disponíveis

durante todas as 10 viagens realizadas, enquanto que no cenário 3 dois

tamanhos de presas foram oferecidas aleatoriamente. Independente da

quantidade de alimento que cada colônia nessecita, esse motante pode ser

alcançado em menos viagens no cenário 1, comparado com cenário 3. Isso

resulta, portanto, numa diferença no número de viagens onde não houve

captura de alimento mesmo com a presa sendo oferecida. A segunda possível

razão para esse padrão de resposta “aparentemente” contrastante entre

cenários 1 e 3 quando as formigas não capturavam alimento é que 94% (18 de

19) dos “retornos após um insucesso” no cenário 3 e 66% (12 de 18) no

31

cenário 1 foram realizados por somente 5 operárias, que pertenciam as

menores colônias do experimento (“C” e “E”). Considerando o tamanho

reduzido das colônias “E” e “C”, que significa menor demanda energégica, e

que por isso elas suprem suas necessidades mais rapidamente que as outras

duas colônias (“G” e “H”), nós hipotetizamos que essas cinco formigas estavam

forrageando de maneira avessa ao risco, tentando evitar os riscos inerentes a

exploração de ambientes dinâmicas como mortalidade, gastos energéticos

desnecessários e tempo excessivo. Operárias de Lasius pallitarsis respondem

ao risco e a variações na qualidade do alimento enquanto forrageiam.

Forrageadoras reduziram o risco de mortalidade buscando alimento de maneira

aversiva ao risco quando os ganhos de alimento da colônia decresceram

(Nonacs & Dill 1990). Gómez & Espadaler (1998) sugeriu que estratégias

avessas ou tendenciosas ao risco em formigas Aphaenogaster senilis podem

ser um reflexo das diferentes idades de cada animal. O comportamento de

forrageio de abelhas é afetado por tanto as necessidades energéticas das

colônias (Cartar & Dill 1990) como pelo padrão espaço/temporal de distribuição

dos recursos (Wadington et al 1981). Abelhas também se comportam avessas

ao risco quando forrageando néctar. Vespas (Vespula maculifrons)

apresentaram sensibildiade ao risco quando forrageando néctar (Real 1981).

Entretanto elas foram menos avessas ao risco do que abelhas quando o

alimento era néctar visto que esse tipo de alimento não é a principal fonte de

energia para reprodução dessa espécie. Ao invés disso, o crescimento de

colônias de vespas depende principalmente de uma dieta carnívora. (Real &

Caraco 1986).

32

Com relação às decisões tomadas após cada viagem, o fator “distância”

foi o que teve menor efeito nos nossos experimentos. Nenhuma diferença foi

observada quando comparamos cada situação entre as rotas curta e longa. A

distância criada em laboratório foi menor que a distância média percorridas por

D. quadriceps em ambiente natural (24.67 m) (Azevedo et al. 2014). Embora

nós não tenhamos encontrado efeito significativo da distância na busca pelo

alimento, vários estudos apontam para um efeito nesse comportamento das

formigas (Traniello 1989). Portanto. Futuros trabalhos realizados em laboratório

com essa espécime para avaliar questões relacionadas a distância devem levar

em cosideração maiores áreas de exploração e maiores variações de

recompensas.

Nossos dados sugerem que as decisões individuais tomadas durante a

busca por alimento são melhoradas por capacidades cognitivas. Durante

viagens mal sucedidas, operárias apresentaram um tempo de permanência

maior nas primeiras viagens. No entanto, com a repetição das viagens, as

forrageadoras foram gradualmente reduzindo o tempo de permanência nas

rotas nos casos em que não capturavam alimento, até o ponto que o tempo de

busca por alimento nas rotas era o mesmo, independente se as forrageadoras

capturavam ou não uma presa. Isso é um indicativo que esses animais

aprendem e memorizam pequenos atributos das áreas de forrageio. Com isso,

operárias podiam ajustar o tempo e energia investida na busca por alimento em

determinado lugar baseado em experiências passadas. Decisões mais rápidas

significam menos tempo e energia gasta em áreas de forrageio indesejadas, e,

portanto, uma maior eficiência de forrageio. Franz & Wcislo (2003) demonstrou

que forrageadoras da espécie Ectatomma aumentam sua eficiência de

33

forrageio realizando ajustes temporais e direcionais baseados experiências

anteriores positivas. Além disso, Schwarz & Cheng (2011) mostraram que a

formiga do deserto australiana Melophorus bagoti não somente discrimina

estímulos visuais associados a recompensas como também aprende pistas

visuais durante o retorno ao ninho.

Em suma, nós demonstramos com esse estudo que o principal fator de

influência nas decisões de forrageio de Dinoponera quadriceps é o sucesso de

captura da busca anterior. Como regra geral, formigas tendem a retornar a um

determinado ponto caso elas tenham tido sucesso nessa viagem anterior, e, no

caso de uma viagem mal sucedida, trocar de área de busca e começar uma

nova exploração. Demonstramos também a importância de traços cognitivos no

aumento da eficiência de forrageio através da redução do esforço de busca em

locais de baixo retorno energético.

AGRADECIMENTOS

Agradecemos a Universidade Federal do Rio Grande do Norte pelo

apoio logístico e estrutural assim como ao Conselho Nacional de

Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) (WASN - Apoio

#132139/2012-0; AA - Apoio #303466/2012-0 e #307418/2009-0).

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